Ptačí embrya mají prsty I, II, III - důkaz homeotického posunu

    Číslování ptačích prstů je jednou z nejkontroverznějších součástí debaty o původu ptáků. Embryologické výzkumy nasvědčují tomu, že prsty ptačího křídla odpovídají prostředním třem prstům zbytku suchozemských obratlovců (tj. prstům II, III a IV). Oproti tomu paleontologická evidence, která přesvědčivě ukazuje, že ptáci jsou odvozenou skupinou dinosaurů, neméně přesvědčivě ukazuje, že prsty na dinosauřích rukou jsou I, II a III. Redukce čtvrtého prstu je dobře patrná už u nejranějších plazopánvých typů herrerasaura. Tetanury již nemají na čtvrtém prstu žádné prstní články ("prstem" zde tedy vlastně rozumíme metakarpál) a kdesi u samotné báze celurosaurů se definitivně vytrácí i poslední zbytek čtvrté záprstní kosti. Celý tento proces můžeme ve fosilním záznamu krásně pozorovat, a z hlediska paleontologa je těžké uvěřit závěrům embryologů. Embryologové mají problém opačný: že prsty ptačí ruky jsou II, III, IV demonstroval už Holmgren (1955; ve stejné studii autor předložil i hypotézu, že běžci a létaví ptáci se vyvinuli z odlišných skupin dinosaurů) a stejný závěr podpořila spousta jiných autorů (Hinchliffe & Hecht 1984; Burke & Feduccia 1997). Pozorování kuřecích embryí dokonce dlouho nasvědčovalo tomu, že palec (prst I), který u dinosaurů zůstává i tam, kde všechny ostatní prsty zmizely (jak ukazují např. alvarezsauridi, mimochodem blízcí příbuzní ptáků), je jediným prstem, který se na vyvíjející se ruce vůbec neobjeví. Dokonce i pátý prst - ze kterého už tak raným dinosaurům, jako byli Herrerasaurus a Eoraptor, zbýval jen holý metakarpál - se na ruce objeví, než zanikne, ale prst I ne. To pochopitelně vedlo k otázkám, jak vlastně víme, že ze čtyř zárodečných kondenzací dospělcům zbydou prsty II, III, IV a ne I, II a III. Odpověď je jednoduchá: u všech žijících čtvernožců prochází osa růstu končetiny prstem IV, který se objevuje na ruce jako první (u živočichů, kteří jsou pětiprstí i v dospělosti, to není těžké zjistit). U ptáků se vedle prvního prstu objeví tři další - dva na mediální, vnitřní straně ruky; a jeden na laterální, vnější straně, který zaniká. Abychom mohli tyto čtyři prsty interpretovat jako I, II, III, IV, museli bychom dojít k závěru, že první se objevil prst III, což by nemělo mezi dalšími čtvernožci obdoby.

    Chatterjee (1998) podotkl, že obdoba přece jen existuje - u mloků se např. jako první objevuje prst II. Burke et al. (1998) uznali, že je to pravda, podotkli ovšem, že nic, co by bylo ptákům blíže příbuzné než mloci, podobnou anomálii nevykazuje. Nejen to - u mloků se primární vývojová osa nepřesunula na jiný prst, ale spíše zmizela docela. Pak by se stal velmi nepravděpodobným mechanizmus, který navrhl Shubin (1994) - totiž že by "vývojová akcelerace" způsobila přesun primární osy na prst III. Shubin se s embryologickým mainstreamem střetl už dříve: spolu s Alberchem pozoroval způsob, jakým se vytváří prsty u ptáků a jiných čtvernožců. Existuje model, který platí pro všechny blanaté (Amniota - ptáci, savci a "plazi") a který ukazuje, jak se vznikající elementy končetiny odvětvují jeden z druhé. Vše začíná být zajímavé u kosti zvané ulnare, jednoho z tzv. proximálních karpálů (čili zápěstních kostí přímo sousedících s dlouhými kostmi předloktí). Z té se odštěpuje čtvrtá zápěstní kost, která zase dává vzniknout čtvrtému prstu a třetímu karpálu. Z třetího karpálu se pak odštěpí elementy třetího prstu a druhý karpál, a to se opakuje, dokud nevznikne palec (prst I). Pátý prst v celém procesu vůbec nemá místo - jeho zárodečná kondenzace se vynořuje jakoby z ničeho hned vedle ulnare. Shubin & Alberch (1986) nicméně ukázali, že prst, který u ptáků číslujeme obvykle jako pátý, vzniká přímým oddělením z ulnare. Existují dvě možná vysvětlení: buď ptáci radikálně modifikovali prastarý vývojový vzorec, nebo jde ve skutečnosti o prst IV. Důvod, proč nevidíme vznikat nejprve čtvrtý karpál, může být prostý - tento element prostě zůstává přirostlý k ulnare, jinak se ovšem chová stejně, jako v rukou ostatních amniot. Takové vysvětlení by také vysvětlovalo uspořádání teropodní ruky (Garner & Thomas 1998) a v jistém směru nevyžaduje tak radikální přepsání vývojového programu, jako pozměněný vznik prstu V, způsobuje ale problémy jinde. Tak třeba bychom opět museli připustit, že primární vývojová osa u ptáků prochází prstem III. Shubin & Alberch (1986) to vysvětlovali tím, že jak se čtvrtý distální karpál neoddělil od ulnare, došlo ke změně pásů exprese (expression domains) Hox D genů.

    Larsson & Wagner (2002) ale nahlásili objev, který sliboval vyřešit problém jednou provždy. U šestidenních kuřecích embryí (stage 29) totiž objevili dosud hledanou pátou zárodečnou kondenzaci. Její poloha neodpovídala prstu V, jak by předpovídala Shubinova hypotéza, ale prstu I. Zatímco u prstu V je mezenchym (raná pojivová tkáň, z níž se vyvíjí kosti a svaly) ještě nahrazen chrupavkou, než zcela zmizí, prst I zaniká už v 8. až 9. dni vývoje (stage 35; Galis et al. 2003). Extrémně krátká doba jeho trvání je zřejmě důvodem, proč dosud zůstal nepostřehnut.

    Implikace tohoto objevu pro dinosauří původ ptáků byly závažné. Larsson & Wagner (2002) sami zaujali agnostický postoj a konstatovali, že jejich zjištění jsou slučitelná s dinosauřími i nedinosauřími ptačími předky. Druhou variantu už nikdo nebere vážně, jen dvě možnosti jsou ale kompatibilní s tou první: buď se paleontologové prostě a jednoduše mýlili, nebo došlo k události zvané homeotický posun. Galis et al. (2003), kteří výsledky Larssona a Wagnera hodnotili v evolučním kontextu, se přiklonili k té první. Jejich logika je jednoduchá: ceratosauři jsou blíže příbuzní ptákům než Eoraptor nebo Herrerasaurus (na tom se skutečně všichni shodují), kteří už pokročili poměrně daleko s redukcí prstu IV. U některých ceratosaurů ale vidíme prst IV vyvinutější než u eoraptora a herrerasaura, a jelikož tetanury - skupina, do které spadají ptáci - jsou sesterským taxonem ceratosaurů, je klidně možné, že jejich tři prsty reprezentují čísla II, III a IV. Redukovány by tedy byly prsty I a V, zatímco redukce prstů IV a V u eoraptora a herrerasaura by představovala oddělený vývojový trend. Tento návrh nebyl zcela nový - již Thulborn & Hamley (1982) číslovali tetanuří prsty jako II, III a IV místo tradičního I, II, III. S tím se ale většina paleontologů nikdy nesmířila. Nejnadějnější pokus o syntézu paleontologických a embryologických důkazů podle nich představovala alternativní hypotéza homeotického posunu, kterou razili ještě před objevem ptačí pětiprstosti Wagner & Gauthier (1999). O této hypotéze jsem již na blogu psal v souvislosti s kontrovezí, kterou vyvolal popis limusaura. Xu et al. (2009) totiž předložili návrh, že i když k homeotické transformaci došlo, pravdu mají vlastně Galis et al. (2003), jelikož se tato událost odehrála podstatně dříve, než předpokládali Wagner a Gauthier. Ti samozřejmě nesouhlasili.

    Tamura et al. (2011) nyní publikovali embryologickou studii, jejíž titulek slibuje mnohé - prsty křídel u ptačích embryí jsou prý I, II a III. To na první pohled vypadá, jako by tým autorů odhazoval nepotřebné berličky typu homeotického posunu, pečlivé čtení abstraktu i přidruženého populárně naučného článku (Pennisi 2011) ale ukáže něco jiného. Tamura a spol. naopak pro homeotický posun přinášejí embryologickou evidenci. Odebrali z křídel a nohou 3,5 dní starým kuřecím embryím (stage 22) tzv. zóny polarizační aktivity a transplantovali je na opačná místa: z nohou do křídel a naopak. Zóna polarizační aktivity neboli ZPA je populace mezenchymových buněk, které produkují protein Sonic hedgehog (Shh), regulující diferenciaci přilehlých buněčných populací. Jaký bude mít prst tvar a z kolika elementů se bude prst skládat - jinými slovy, jaká bude jeho identita - tak určuje právě ZPA. Tamura a kolektiv ukázali na základě její činnosti, že poslední prst ptačí ruky neodpovídá prstu IV na noze. Ukázalo se totiž, že buňky posledního prstu křídla (tedy prstu 4 podle tradičního embryologického číslování) se ještě u třídenního embrya (stage 20) nacházejí uvnitř zóny polarizační aktivity. Kdyby zde zůstaly, mohl by se z nich skutečně prst IV stát, jenže ony se už o půl dne později (stage 22) ze ZPA oddělují, což je vystavuje vysokým dávkám Sonic hedgehogu. Ty dávají zárodku identitu prstu III. Stejně tak na kondenzacích II a III vyrostou prsty s identitou I a II. Pennisi (2011) citovala Tamurovu poznámku, podle které zjištění výborně potvrzují Wagnerův a Gauthierův scénář.
    Pennisi se spolu se serverem msnbc.com podařilo nashromáždit reakce snad všech výše citovaných autorů, tedy všech postav, které mají k výzkumu co říci.

    Feduccia—předvídatelné. Prý se ve vyvíjející ptačí ruce děje něco komplikovaného, prsty by ale radši nepřejmenovával. Protestuje proti tomu, že Tamura a spol. postup při zjišťování identity prstů odvodili z dřívějších pokusů s myšmi. Ptáci jsou podle něj moc odvození na to, aby šlo spolehlivě určit, že jejich prstní identitu regulují stejné mechanizmy jako u savců.
    Galis—taktéž nepřesvědčená. Stále se drží závěru, že i dinosauří prsty jsou ve skutečnosti II, III a IV, v čemž by s ní konec konců např. Xu et al. (2009) souhlasili.
    Chatterjee—evidenci považuje za přesvědčivou, spor je podle něj u konce.
    Wagner—homeotický posun považuje (jako autor hypotézy celkem pochopitelně) za dobře prokázaný i bez Tamurovy studie. V tom má bezesporu pravdu, jelikož nynější studie není první, která pro něj přináší hmatatelnou evidenci. Vargas & Fallon (2005) např. ukázali, že ze srovnání exprese genů v prstech myší a kuřecí ruky vyplývá, že první prst ptačího křídla je I a ne II. Wagner nicméně konstatuje, že Tamura a spol. pokročili dál než ostatní, jelikož vůbec poprvé ukázali mechanizmus, jakým k posunu dochází.
    Burke—nemá problém s předloženými důkazy, přečíslování ptačích prstů ale považuje za nežádoucí. Podle ní to "zatemňuje důležitou evoluční změnu". To může být pravda, na druhou stranu je jenom logické, že prsty I, II, III zůstávají prsty jedna, dva, tři bez ohledu na to, z jaké kondenzace rostou.

Zdroje:

• http://www.msnbc.msn.com/id/41521252/ns/technology_and_science-science/
• Burke AC, Feduccia A 1997 Developmental patterns and the identification of the homologies in the avian hand. Science 278(5338): 666–8
• Burke AC, Feduccia A, Hinchliffe R 1998 Counting fingers of birds and dinosaurs. Science 280(5362): 355a
• Chatterjee S 1998 Counting fingers of birds and dinosaurs. Science 280(5362): 355a
• Galis F, Kundrát M, Sinervo B 2003 An old controversy solved: bird embryos have five fingers. Trends Ecol Evol 18(1): 7–9
• Garner JP, Thomas ALR 1998 Counting the fingers of birds and dinosaurs. Science 280(5362): 355a
• Hinchliffe JR, Hecht MK 1984 Homology of the bird wing skeleton: embryological versus paleontological evidence. Evol Biol 18: 21–39
• Holmgren N 1955 Studies on the phylogeny of birds. Acta Zool 36: 243–328
• Larsson HCE, Wagner GP 2002 Pentadactyl ground state of the avian wing. J Exp Zool (Mol Dev Evol) 294: 146–51
• Pennisi E 2011 Dinos gave birds the finger. ScienceNOW 2/2011, online
• Shubin NH 1994 The phylogeny of development and the origin of homology. 201–225 in Grande L, Rieppel O, eds, Interpreting the Hierarchy of Nature: From Systematic Patterns to Evolutionary Process Theories. San Diego, CA: Acad Press
• Shubin NH, Alberch P 1986 A morphogenetic approach to the origin and basic organization of the tetrapod limb. Evol Biol 20: 319–87
• Tamura K, Nomura N, Seki R, Yonei-Tamura S, Yokoyama H 2011 Embryological evidence identifies wing digits in birds as digits 1, 2, and 3. Science 331(6018): 753–7
• Thulborn RA, Hamley TL 1982 The reptilian relationships of Archaeopteryx. Aust J Zool 30: 611–34
• Vargas AO, Fallon JF 2005 Birds have dinosaur wings: the molecular evidence. J Exp Zool (Mol Dev Evol) 304(1): 86–90
• Wagner GP, Gauthier JA 1999 1,2,3 = 2,3,4: a solution to the problem of the homology of the digits in the avian hand. Proc Natl Acad Sci USA 96: 5111–6
• Xu X, Clark JM, Mo J, Choiniere J, Forster CA, Erickson GM, Hone DWE, Sullivan C, Eberth DA, Nesbitt S, Zhao Q, Hernandez R, Jia C-K, Han F-L, Guo Y 2009 A Jurassic ceratosaur from China helps clarify avian digit homologies. Nature 459(7249): 940–4