Z neobvyklého úhlu pohledu se na pterosaury loni zaměřil Tokita (2014), který ve své studii analyzuje evolučně-developmentální bázi pterosauří morfologie. V úvodu studie autor připomíná, že pterosauři byli první ze tří skupin obratlovců, u kterých se vyvinula schopnost letu. Jak udávají Upchurch et al. (2014), nejstarší známý fosilní materiál pterosaurů pochází z vrstev datovaných do období pozdního karnu nebo raného noru (stáří okolo 227 milionů let) a bývá přiřazován taxonu Eudimorphodon, který byl již zjevně schopným letcem.* První dinosauři, kteří mohli být schopní nějaké formy pohybu vzduchem (nejspíše omezené na plachtění na krátké vzdálenosti) – Anchiornis a Xiaotingia (Longrich et al. 2012; Dyke et al. 2013; Sorkin 2014) – jsou přitom staří 161 milionů let (Liu et al. 2012) a první letouni – Onychonycteris a Icaronycteris – jen 52,5 milionů let. Rané fáze evoluce pterosauřího letu však zůstávají zcela neznámé, což je dáno především absencí známých blízkých příbuzných (s pravděpodobnou výjimkou skleromochla) a "přechodných forem". Slibný materiál sice existuje v podobě taxonů "Pteromimus" a "Procoelosaurus" z texaského pozdního triasu, mimo předběžného popisu ve formálně nepublikované PhD dizertaci (Atanassov 2002) o nich ale nejsou dostupná žádná další data. Tokita (2014) podotýká, že podobně špatně známé jsou i počátky netopýrů, zároveň ale připomíná, že u této savčí vývojové větve aspoň panuje téměř všeobecná shoda na tom, jak a v jakém prostředí získali svou schopnost letu.

*Faxinalipterus, který rovněž pochází z rozhraní karnu a noru a který měl být podle autorů původního popisu nejbazálnějším známým pterosaurem (Bonaparte et al. 2010), nemá podle ostatních autorů žádné zjevné pterosauří znaky a anatomií pažní kosti se naopak od pterosaurů výrazně odlišuje (Dalla Vecchia 2013); stále však může jít o zástupce Ornithodira (Soares et al. 2013). To se shoduje i s komentáři pterosauřího experta Alexandera Kellnera z roku 2010, podle nějž může jít o bazálního pterosauromorfa nebo o raného zástupce pan-Aves, který předcházel oddělení vývojových větvví pterosaurů a dinosaurů.

    Tokita (2014) také stručně připomíná základní strukturu pterosauřího křídla, tvořeného dvěma membránami: menším propatagiem, nataženým mezi krkem a prvním prstem a vyztuženým pteroidem, zápěstní kostí neznámého původu; a větším brachiopatagiem, které se upínalo na špičku extrémně protáhlého čtvrtého prstu a jehož přesný rozsah byl po dlouhou dobu kontroverzní. Exempláře s dochovanými obrysy letových membrán a zbytky měkkých tkání ale ukazují, že se konec brachiopatagia upínal na kotník (Elgin et al. 2011). Stejně jako bazální teropodi, i pterosauři ztratili pátý prst. Extrémní prodloužení čtvrtého prstu podle všeho nebylo doprovázeno redukcí prstů I až III ani výrazným prodloužením jiných segmentů přední končetiny: od ramene až k zápěstí byly přední končetiny pterosaurů jen o něco málo delší než zadní končetiny od kyčle ke kotníku, a teprve u pterodaktyloidů došlo k výraznému protažení záprstních kostí.
    Je patrné, že osteologicky se pterosauří křídlo velmi liší od křídla ptáků, a totéž platí i pro myologii. Tokita (2014) uvádí, že ačkoli je ptačí letové svalstvo v poměru k celkové tělesné hmotnosti velmi masivní, jeho uspořádání je relativně jednoduché a dominují mu dva hlavní svaly. Prsní sval (m. pectoralis), který křídlo stlačuje dolů, má začátek na spodní části kýlu hrudní kosti a úpon na přední (proximální) polovině pažní kosti; zatímco podklíčkový nebo hluboký prsní sval (m. supracoracoideus), který křídlo zvedá, má začátek na horní části prsního kýlu a na přilehlém těle hrudní kosti, se přes šlachu procházející skrze trioseální kanál (tvořený lopatkou, kostí pažní a kostí krkavčí) upíná na pažní kost seshora. Naproti tomu u pterosaurů začíná podklíčkový sval na přední straně krkavčí kosti a upíná se na pažní kost přes deltopektorální hřeben, aniž by opsal opsal oblouk okolo glenoidu (jamky ramenního kloubu). Zdá se tedy, že u pterosaurů podklíčkový sval křídlo nezdvihal, nýbrž naopak stlačoval dolů a natáčel. To se shoduje s rolí tohoto svalu u žijících neptačích sauropsidů ("plazů"), a zdá se proto, že svou úlohu v elevaci křídla hluboký prsní sval získal až u ptáků.

Myologie křídla a ramenního pletence u pterosaurů, ptáků a letounů při pohledu seshora. (A) Rekonstrukce pterosauřího křídla založená na taxonu Anhanguera. Šlacha natahovače křídelního prstu (ligamentum extensor digiti alae) mohla zajišťovat automatické natažení křídelního prstu během letu a zabraňovat hyperextenzi lokte. (B) Křídlo kukačky rýhozobé (Crotophaga sulcirostris). (C) Křídlo kaloně egyptského (Rousettus aegyptiacus). Svaly zvedající křídlo jsou vyznačeny červeně, svaly stlačující křídlo dolů fialově. Některé z létacích svalů nejsou z tohoto pohledu díky svému prostorovému uspořádání viditelné. (Zdroj: Tokita 2014: Figure 2)

    Podle Tokity (2014) lze na základě evolučně-developmentálních dat získaných od žijících tetrapodů přibližně určit, jaké molekulární a buněčné mechanizmy stály za evolucí jedinečné morfologie pterosauřího křídla. Víme, že při formování identity prstů je klíčová tzv. zóna polarizační aktivity (ZPA), oblast mezenchymu na okraji končetinového pupene, a gen Shh (Sonic hedgehog), který je v ní exprimován. První tři prsty (počínaje palcem) vznikají mimo ZPA a to, jakou identitu zaujmou, závisí na tom, jaké koncentraci Shh (proteinu kódovaného genem Shh), difundujícího ze ZPA, budou vystaveny: nejnižší koncentrace specifikují prst I (palec), nejvyšší koncentrace prst III (prostředník). Prsty IV a V vznikají z potomstva buněk uvnitř ZPA, a jejich diferenciaci podle všeho ovlivňuje to, jak dlouho byly vystaveny Shh. (Více jsem o diferenciaci prstů napsal na blogu např. zde). Navzdory tomu, že žádný známý pterosaur pátý prst nemá, je podle Tokity (2014) pravděpodobné, že byl u embrya přítomný jako mezenchymální zárodečná kondenzace: podobně je tomu u žijících ptáků (kde ale číslování kondenzací značně komplikuje debata "axis shift/frame shift": viz Towers et al. 2011; Salinas-Saavedra et al. 2014). K jeho zániku zřejmě docházelo podobným mechanizmem, jako u ptáků.
    Zajímavějším problémem je developmentální původ mimořádného prodloužení čtvrtého prstu. Zde se Tokita (2014) obrací k žijícím netopýrům, jejichž křídlo sestává z letové membrány napjaté mezi silně protaženými prsty II až V. Oproti situaci u normálních, krátkoprstých savců dochází ve vyvíjející se ruce netopýrů k řadě významných změn: ZPA je ve stadiu končetinových pupenů (44 dpc – dní po kopulaci; Cretekos et al. 2005; Cooper et al. 2012) prodloužená směrem dopředu (anteriorně); v pozdějším stadiu (50 dpc) dochází ke znovuobnovení exprese Shh, které jinde nemá obdoby; apikální ektodermální lišta, produkující fibroblastický růstový faktor 8 (Fgf8), je rozšířená ve svislém (dorzoventrálním) směru a v relativně pozdním stadiu (50 dpc) zajišťuje navýšení exprese Fgf8 v meziprstních oblastech. Tato zvýšená exprese možná v meziprstních regionech udržuje zpětnovazební smyčku Shh-Fgf, která umožňuje vznik letové membrány a snad i řídí extrémní protažení kostí zadních čtyř prstů. Zatímco ve fázi mezenchymových kondenzací se prsty netopýrů svou délkou nijak neliší od prstů myši, rozdíly nastávají při zchrupavkovatění (chondrifikaci). V perichondriu – husté pojivové tkáni, která obklopuje růstovou ploténku (growth plate) – prodloužených prstů navíc dochází ke zvýšené expresi kostního morfogenetického proteinu 2 (Bmp2), který se na tomto protažení zřejmě také podílí.
    Nedávná transkriptomická analýza (Wang et al. 2014) dále ukazuje, že délku netopýřích prstů ovlivňují i homeoboxové (Hox) geny nacházející se na 5' konci shluku D, především pak geny Hoxd11, Hoxd12 a Hoxd13. Netopýři se v porovnání s myší vyznačují extrémně vysokou a dlouhotrvající expresí těchto genů v těch místech embryonální ruky, ze kterých vznikají prsty II až V. Na základě předchozích studií zkoumajících vzájemné vztahy mezi 5' Hoxd, Bmp2 a Shh Tokita navrhuje, že Shh v dopředu rozšířené zóně polarizační aktivity vyvolává prodlouženou expresi 5' Hoxd genů v zadní části růstové ploténky netopýří ruky, a tyto geny zase indukují pozdější expresi Shh v meziprstních oblastech a Bmp2 v meziprstních oblastech a perichondriu, která vede k prodloužení prstních článků zadních čtyř prstů netopýřího křídla. Co nám ale tento scénář může o pterosaurech?
    Podle Tokity (2014) je možné, že buňky v ZPA, ze kterých u amniot nakonec vzniká čtvrtý prst, indukovaly lokálně zvýšenou a dlouhotrvající expresi 5' Hoxd, která zase zvýšila produkci kostního morfogenetického proteinu a dalších molekul, čímž urychlila množení a diferenciaci chondrocytů (buněk chrupavky). Na prodloužení čtvrtého prstu se mohly podílet i další geny. Zvláště vhodnými kandidáty se zdají být homeoboxový gen Prx1, který prodlužuje kosti netopýřího křídla; inzulinu podobný růstový faktor IGF1, který ovlivňuje délku dlouhých kostí tím, že reguluje velikost chondrocytů, a jehož vazebný protein 2 (IGFBP2) při zvýšené produkci zkracuje dlouhé kosti kuřecím embryím; Wnt/β-katenin signalizace, která má rozhodující úlohu při formování kloubů (přičemž poloha kloubů vymezuje relativní délku kostí, které tyto klouby oddělují); a konečně hairy2, jehož cyklická exprese zřejmě určuje, kdy se začnou formovat jednotlivé kosti autopodia (zápěstí, záprstí a prstů). Pokud se u pterosaurů změnila perioda exprese hairy2 nebo načasování exprese Wnt, k protažení čtvrtého prstu mohlo dojít už v raných a/nebo pozdních stadiích embryonálního vývoje. To by představovalo významný rozdíl oproti netopýrům, kde se články prstů podpírajících křídlo prodlužují primárně až během postnatálního vývoje. Pterosauři v každém případě museli být unikátní v tom, že jakýkoli mechanizmus zodpovědný za prodlužování prstních článků musel působit výhradně v místech, ze kterých vzniká čtvrtý prst: od žijících amniot takový regulační mechanizmus neznáme.

Myologie křídla a ramenního pletence u pterosaurů, ptáků a letounů při pohledu zespoda. (A) Rekonstrukce pterosauřího křídla založená na taxonu Anhanguera. Šlacha natahovače křídelního prstu je z obrázku vynechána. (B) Křídlo kukačky rýhozobé (Crotophaga sulcirostris). (C) Křídlo kaloně egyptského (Rousettus aegyptiacus). Svaly zvedající křídlo jsou vyznačeny červeně, svaly stlačující křídlo dolů fialově. Některé z létacích svalů nejsou z tohoto pohledu díky svému prostorovému uspořádání viditelné. (Zdroj: Tokita 2014: Figure 3)

    Druhá hypotéza, kterou Tokita předkládá, navrhuje, že prodloužení čtvrtého prstu bylo pouhým pasivním důsledkem vzniku křídelní membrány, jejíž růst začínal "pučením" epitelu ze stran trupu nazad od předních končetin. U netopýrů tomu tak do jisté míry je: plagiopatagium (největší křídelní membrána netopýrů, napjatá mezi trupem a pátým prstem) vzniká 46 dpc jako laterálně (do stran) zvětšená epitelová struktura, která se teprve později (50 dpc) a po dalším růstu spojí se zárodečným pupenem přední končetiny. Podle Tokity je z tohoto hlediska významné, že stavba letové membrány pterosaurů se do značné míry podobala té netopýří: jak ukazují např. Frey et al. (2003: Figure 6) nebo Witton (2013: Figure 5.14), šlo o překvapivě komplikovanou strukturu, jejíž nejspodnější vrstvu tvořila síť krevních cév, následovaná velmi tenkou prostřední vrstvičkou svalstva a fascie (svalové povázky) a nakonec svrchní vrstvou aktinofibrilů – kolagenových, keratinových nebo snad chrupavčitých vláken, které křídlo vyztužovaly.
    Tato podobnost podporuje hypotézu, že stejně jako u netopýrů i u pterosaurů křídlo během embryonálního vývoje rostlo do stran prostřednictvím interakcí mezi kostní a svalovou tkání. Možná to byla právě tkáň brachiopatagia, a zvláště signalizace pomocí fibroblastického růstového faktoru (Fgf10) zodpovědná za její růst, která u pterosauřích embryí způsobovala protažení prstních článků čtvrtého prstu. Podporu této hypotéze dává i transkriptomická analýza Wangové a spol. (2014), která odhalila, že v zárodečném pupenu netopýřího plagiopatagia dochází ke zvýšené a prodloužené expresi genu Tbx3. Ten hned dvěma způsoby podporuje růst prstních článků: jednak potlačuje diferenciaci osteoblastů (kostních buněk), čímž dává chrupavce víc času na růst před tím, než začne osifikovat; jednak zvyšuje expresi genů pro kostní morfogenetické proteiny, který stimuluje množení a diferenciaci chondrocytů. Je možné, že i u pterosaurů exprese Tbx3 v pupenu brachiopatagia aktivovala BMP signalizaci, která spustila prodlužování přilehlého čtvrtého prstu.
    V další části své práce se Tokita (2014) věnuje developmentálním mechanizmům, které daly vzniknout masivnímu křídelnímu svalstvu a jeho kostním korelátům (typu robustního ramenního pletence nebo velké, plátovité hrudní kosti). Výzkumy na myších embryích ukazují, že jak pro kostru, tak i pro svalstvo ramenního pletence je zásadní gen Tbx5, jehož absence vede ke kompletní ztrátě předních končetin, lopatky, klíčních kostí a kosti hrudní, a k omezenému a abnormálnímu vývoji pletencových svalů. Anatomických změn typu zvětšení prsního svalu lze tedy zřejmě docílit změnami v regulaci exprese Tbx5. Data získána od kuřat dále ukazují, že významnou roli mohly sehrát i změny v interakcích mezi buňkami svalové a pojivové tkáně. Jak už ale bylo ukázáno výše, analogie mezi pterosaury a ptáky omezuje fakt, že obě skupiny používaly ke stejným účelům odlišné svaly: u pterosaurů to nebyl podklíčkový sval, nýbrž zřejmě svaly začínající na lopatce a zádech, které zvedaly křídlo. Tyto hluboké svaly vznikají u žijících amniot jiným způsobem, než povrchové svaly typu m. pectoralis a m. supracoracoideus, což naznačuje, že ptáci a pterosauři mohli svůj letový aparát vyvinout analogickými, ale opačnými způsoby: ptáci pozměnili vývoj svých povrchových svalů, aniž by byl zasažen vývoj těch hlubokých, zatímco pterosauři možná modifikovali vývoj hlubokých svalů (jako je podlopatkový sval nebo zdvihač lopatky) nezávisle na těch povrchových. Zde ale situaci komplikují obtíže s rekonstruováním myologie fosilních obratlovců. Tokita (2014) dále konstatuje, že protože pterosauři vykazovali pleziomorfické – nikoli ptákům-podobné – uspořádání svalů ramenního pletence, víc užitečných dat nám můžou poskytnout spíše evo-devo studie bazálních tetrapodů než ptáků.
    Na vývoji masivního deltopektorálního hřebene pažní kosti, na který se upínalo pterosauří letové svalstvo, se zřejmě podílel gen Scx. Studie na myších a kuřatech ukazují, že exprese tohoto genu v buňkách šlach zvyšuje expresi genu pro kostní morfogenetický protein 4 (Bmp4). Kostní morfogenetický protein 4 vylučovaný buňkami šlach se potom váže na příslušný receptor na přilehlých chondrocytech, čímž indukuje vznik kostních výstupků, na něž se dané šlachy budou upínat. V tomto místě Tokita připomíná, že pterosauři v pozdních stadiích embryonálního vývoje se již zdají mít plně funkční křídla, a byli tedy zřejmě schopni vzlétnout ihned po vylíhnutí (čemuž se ale zdají odporovat data od taxonu Rhamphorhynchus). Podle něj za zvětšením deltopektorálního hřebene pterosaurů stála delší a navýšená exprese Scx ve šlachových buňkách embryí.

Evo-devo scénář pro vznik pterosauřího křídla a srovnání s žijícími amnioty. Horní řada: končetina je ve stádiu zárodečného pupene, na jejím okraji se nachází pět zárodečných kondenzací budoucích prstů (šedá kolečka označená P1–5). Kondenzace 4 a 5 se nacházejí v zóně polarizační aktivity (ZPA) vyznačené modře. Vytečkovaná kolečka symbolizují kondenzace, ze kterých žádný prst nevznikne. Druhá řada odshora: prsty nabývají konkrétních morfologických identit. Prsty 4 a 5 vznikají z potomků buněk nacházejících se uvnitř ZPA, které exprimují gen Shh. Prsty 2 a 3 jsou specifikovány koncentrací proteinu Shh difundujícího ze ZPA. Prst 1 vzniká bez účasti Shh. V přední končetině kuřete (třetí sloupek zleva) kondenzace 4 opouští ZPA a přebírá identitu prstu 3 (Tokita se zde přiklání k hypotéze homeotického posunu, contra Towers et al. 2011). V přední končetině netopýra se ZPA rozšiřuje dopředu a nazad od končetinového pupene začíná vznikat zárodek plagiopatagia (krémově), ve kterém dochází k expresi genů Fgf10 a Tbx3. V přední končetině pterosaura zaniká kondenzace 5 a podobně jako u netopýra se nazad od ní objevuje zárodek brachiopatagia (krémově), potenciálně rovněž exprimující Fgf10 a Tbx3. Druhá řada odzdola: boční pohled na embryo v pozdním stadiu vývoje. Dolní řada: detail na končetinu. U netopýra vzniká plagiopatagium (krémově) táhnoucí se od prstu 5 k zadní končetině. Meziprsty nezanikají; místo toho se z nich vyvíjí chiropatagium (růžově), ve kterém dochází k expresi Shh, Hoxd11–13, Fgf8 a Tbx3. Vývoj chiropatagia může současně usnadňovat protažení prstů 2 až 5 (červené šipky). U pterosaura vzniká brachiopatagium (krémově) táhnoucí se od prstu 4 k zadní končetině. Vývoj této membrány může současně usnadňovat protažení prstu 4. (Zdroj: Tokita 2014: Figure 4)

    Pokud jde o svaly v letových membránách, ty uvnitř brachiopatagia mohly podle Tokity (2014) vznikat z prekurzorů v přední končetině, přičemž jejich uspořádání by determinoval pupen brachiopatagia složený z pojivových tkání – tento scénář je opět založený na analogii s netopýry. Tokita dále poukazuje na fakt, že Wellnhofer (1975) nahlásil zbytky měkké tkáně podobné svalstvu i v menší, přední membráně (propatagiu), a že tyto zbytky připomínají netopýří m. occipito-pollicalis (česky tedy zřejmě "sval týlopalcový"). V případě, že je tato interpretace správná, existovala by pro původ tohoto svalu u pterosaurů hned dvě možná vysvětlení. Případný propatagiální sval mohl vznikat ze stejného prekurzoru, který dává vzniknout zadnímu bříšku dvojbříškatého svalu (m. digastricus posterior) a bodcojazylkovému svalu (m. stylohyoideus) u savců a stahovači dolní čelisti (m. depressor mandibulae) u všech ostatních čelistnatců včetně ptáků*; nebo z prekurzoru zdvihače hlavy (m. sternocleidomastoideus) a trapézového svalu (m. trapezius). V tomto místě se ale zároveň hodí zdůraznit, že přítomnost svalů v pterosauřím propatagiu je poněkud pochybná. Frey et al. (2006), které Tokita necituje, sice skutečně zmínili možnost, že se na špičku pterosauřího pteroidu upínal sval analogický týlopalcovému svalu letounů, Palmer & Dyke (2010) podotýkají, že pterosauří kosti žádné známky po úponech svalů uložených v propatagiu nenesou.

*Přestože ptáci mají sval nazývaný m. stylohyoideus (viz např. Vanden Berge & Zweers 1993), jak konstatovala Tomlinson (2000), tento název je z principu nesprávný, protože ptáci na rozdíl od savců postrádají bodcovitý výběžek (processus styloideus temporalis), po němž je sval pojmenován. Johnston (2011) jej pokládá za homolog m. interhyoideus bazálnějších čelistnatců; Kesteven (1945: 274) jej dokonce jako m. interhyoideus přímo označuje.

    K poslední z morfologických změn, jejichž původ se Tokita (2014) snaží odhalit, došlo až uvnitř pterosaurů: jde o výrazné prodloužení záprstních kostí (metakarpálů), které zůstává zřejmě nejlepším diagnostickým znakem skupiny Pterodactyloidea. (Padian [2004] dokonce přímo definoval jméno Pterodactyloidea jako klad vznikající prvním pterosaurem, u kterého bylo záprstí alespoň z 80% tak dlouhé jako pažní kost.) Zde je k dispozici příliš málo dat na navržení konkrétního mechanizmu na molekulární nebo buněčné úrovni, Tokita však alespoň cituje studie, které ukazují, že prstní články a záprstí představují developmentálně samostatné jednotky. Díky tomu mohly procházet modulární evolucí, která zřejmě zodpovídá za protažení záprstních kostí u pterodaktyloidů. Podle Tokity mohlo být v tomto případě klíčovou změnou urychlené množení prekurzorů chrupavkových buněk ve vyvíjejícím se záprstí nebo zrychlení růstu osifikujících metakarpálů.
    V závěru své studie autor připomíná, že pterosauři vykazují i řadu jiných znaků, na které by stálo za to se podívat z evo-devo hlediska. Jde např. o ztrátu zubů a souběžný vznik rohovité ramfotéky – Tokita (2014) v tomto bodě cituje studii Loucharta a Viriota (2011), která developmentální bázi těchto evolučních novinek zkoumala u ptáků – nebo známé "pycnofibers", vlákna tvořící pterosauří tělesný pokryv, která mohou a nemusejí být homologická s peřím teropodům a ptakopánvých. Zde autor zmiňuje jako dobrý výchozí bod pro další výzkum rozsáhlou revizi evo-devo ptačího peří od Dhouailly (2009), na blogu už krátce zmiňovanou. Tokita konečně připomíná i již dosažené úspěchy, jako je např. odhad velikosti pterosauřího genomu (Organ & Shedlock 2009), a zdůrazňuje nutnost kombinovat paleontologické poznatky s daty získanými od žijících zvířat, která se s dnešním sekvenováním kompletních genomů rozrůstají dosud nevídaným tempem.

Zdroje:

• http://ipevs.org.br/blog/?p=1694
• http://scienceblogs.com.br...2010/08/faxinalipterus-minima-o-reptil-voador-mais-antigo...
• http://embryology.med.unsw.edu.au/embryology/index.php?title=Bat_Development
• Atanassov MN 2002 Two new archosaur reptiles from the Late Triassic of Texas. Texas Tech Univ: Unpubl. PhD Thesis. 352 p
• Bonaparte JF, Schultz CL, Soares MB 2010 Pterosauria from the Late Triassic of southern Brazil. 63–71 in Bandyopadhyay S, ed. New Aspects of Mesozoic Biodiversity, Lecture Notes in Earth Sciences Vol. 132. Berlin/Heidelberg: Springer-Verlag
• Cooper LN, Cretekos CJ, Sears KE 2012 The evolution and development of mammalian flight. Wiley Interdiscip Rev: Dev Biol 1(5): 773–9
• Cretekos CJ, Weatherbee SD, Chen C-H, Badwaik NK, Niswander L, Behringer RR, Rasweiler JJ 2005 Embryonic staging system for the short-tailed fruit bat, Carollia perspicillata, a model organism for the mammalian order Chiroptera, based upon timed pregnancies in captive-bred animals. Dev Dyn 233(3): 721–38
• Dalla Vecchia FM 2013 Triassic pterosaurs. 119–55 in Nesbitt SJ, Desojo JB, Irmis RB, eds. Anatomy, Phylogeny and Palaeobiology of Early Archosaurs and their Kin. Geol Soc Lond Spec Pub 379
• Dhouailly D 2009 A new scenario for the evolutionary origin of hair, feather, and avian scales. J Anat 214(4): 587–606
• Dyke GJ, de Kat R, Palmer C, van der Kindere J, Naish D, Ganapathisubramani B 2013 Aerodynamic performance of the feathered dinosaur Microraptor and the evolution of feathered flight. Nature Comms 4: 2489
• Elgin RA, Hone DWE, Frey E 2011 The extent of the pterosaur flight membrane. Acta Palaeont Pol 56(1): 99–111
• Frey E, Buchy M-C, Stinnesbeck W, González-González AH, di Stefano A 2006 Muzquizopteryx coahuilensis n.g., n. sp., a nyctosaurid pterosaur with soft tissue preservation from the Coniacian (Late Cretaceous) of northeast Mexico (Coahuila). Oryctos 6: 19–40
• Frey E, Tischlinger H, Buchy M-C, Martill DM 2003 New specimens of Pterosauria (Reptilia) with soft parts with implications for pterosaurian anatomy and locomotion. 233–66 in Buffetaut E, Mazin J-M, eds. Evolution and Palaeobiology of Pterosaurs. Geol Soc Lond Spec Pub 217
• Johnston P 2011 New morphological evidence supports congruent phylogenies and Gondwana vicariance for palaeognathous birds. Zool J Linn Soc 163(3): 959–82
• Kesteven LH 1945 The evolution of the skull and the cephalic muscles: a comparative study of their development and adult morphology. Part III. The Sauria (continued). The Aves. Austral Mus Mem 8(4): 270–93
• Liu Y-Q, Kuang H-W, Jiang X-J, Peng N, Xu H, Sun H-Y 2012 Timing of the earliest known feathered dinosaurs and transitional pterosaurs older than the Jehol Biota. Palaeogeogr Palaeoclimatol Palaeoecol 323–5: 1–12
• Longrich NR, Vinther J, Meng Q-J, Li Q-G, Russell AP 2012 Primitive wing feather arrangement in Archaeopteryx lithographica and Anchiornis huxleyi. Curr Biol 22(23): 2262–7
• Louchart A, Viriot L 2011 From snout to beak: the loss of teeth in birds. Trends Ecol Evol 26(12): 663–73
• Organ CL, Shedlock AM 2009 Palaeogenomics of pterosaurs and the evolution of small genome size in flying vertebrates. Biol Lett 5(1): 47–50
• Padian K 2004 The nomenclature of Pterosauria (Reptilia, Archosauria). 27 in Laurin M, ed. Abstracts, First International Phylogenetic Nomenclature Meeting, Paris, Muséum National d’Histoire Naturelle, July 6–9, 2004. Paris: Mus Natl d’Hist Nat
• Palmer C, Dyke GJ 2010 Biomechanics of the unique pterosaur pteroid. Proc R Soc B 277(1684): 1121–7
• Salinas-Saavedra M, Gonzalez-Cabrera C, Ossa-Fuentes L, Botelho JF, Ruiz-Flores M, Vargas AO 2014 New developmental evidence supports a homeotic frameshift of digit identity in the evolution of the bird wing. Front Zool 11: 33
• Soares MB, Dalla Vecchia FM, Schultz CL, Kellner AWA 2013 On the supposed pterosaurian nature of Faxinalipterus minima Bonaparte et al. (2010) from the Upper Triassic of Rio Grande do Sul, Brazil. 95–7 in Sayão JM, Costa FR, Bantim RAM, Kellner AWA, eds. Rio Ptero 2013 – International Symposium on Pterosaurs, Short Communications. Rio de Janeiro: Univ Fed Rio de Janeiro, Mus Nacional
• Sorkin B 2014 Aerial ability in basal Deinonychosauria. Bull Gunma Mus Nat Hist 18: 21–34
• Tomlinson CAB 2000 Feeding in paleognathous birds. 359–94 in Schwenk K, ed. Feeding: Form, Function, and Evolution in Tetrapod Vertebrates. San Diego: Acad Press
• Tokita M 2014 How the pterosaur got its wings. Biol Rev doi:10.1111/brv.12150
• Towers M, Signolet J, Sherman A, Sang H, Tickle C 2011 Insights into bird wing evolution and digit specification from polarizing region fate maps. Nature Comms 2: 426
• Upchurch P, Andres B, Butler RJ, Barrett PM 2014 An analysis of pterosaurian biogeography: implicationsfor the evolutionary history and fossil record quality ofthe first flying vertebrates. Hist Biol doi:10.1080/08912963.2014.939077
• Vanden Berge JC, Zweers GA 1993 Myologia. 189–250 in Baumel JJ, King AS, Breazile JE, Evans HE, Vanden Berge JC, eds. Handbook of Avian Anatomy: Nomina Anatomica Avium, 2nd ed. Cambridge, MA: Pub Nuttall Orthith Club 23
• Wang Z, Dai M-Y, Wang Y, Cooper KL, Zhu T-T, Dong D, Zhang J-P, Zhang S-Y 2014 Unique expression patterns of multiple key genes associated with the evolution of mammalian flight. Proc R Soc B 281(1783): 20133133
• Wellnhofer P 1975 Die Rhamphorhynchoidea (Pterosauria) der Oberjura-Plattenkalke Süddeutschlands. I: Allgemeine Skelettmorphologie. Palaeontogr 148: 1–33
• Witton WP 2013 Pterosaurs: Natural History, Evolution, Anatomy. Princeton: Princeton Univ Press

1. Úvod: kdo je endoterm, kdo tachymetabolik a proč na tom záleží

    Jednou z mnoha otázek, která přestane dávat smysl po přijetí dinosauří příslušnosti ptáků, je ta na dinosauří endotermii. Většina známých dinosaurů samozřejmě endotermní je, můžeme se ptát akorát na to, zda byli endotermní úplně všichni. Také oblíbená otázka, zda dinosauři byli "ektotermní podobně jako dnešní plazi", nebo spíš "endotermní jako žijící savci a ptáci", vůbec nedává smysl. Vyvolává mylný dojem, že žijící amnioty můžeme jednoznačně roztřídit do dvou jasně vymezených fyziologických kategorií, jejichž vnitřní rozdíly zcela ignoruje – ačkoli mohou být právě tak velké, jako rozdíly mezi kategoriemi samými. Většině těch, kteří tuto otázku kladou, navíc vůbec nejde o endotermii jako takovou: až příliš často se míchají dohromady pojmy, které spolu vlastně téměř nesouvisí. Endotermie znamená jen to, že zvíře své teplo získává z vnitřních tělesných procesů a ne z okolního prostředí; tuto podmínku ovšem splňuje i kožatka velká, tuňáci, lamnovití žraloci nebo mečouni, nad nimiž se nikdo příliš nedojímá. Pro rychlý a aktivní způsob života, který je v celé debatě akcentován, je totiž daleko podstatnější metabolická rychlost než zdroj tělesného tepla. Je-li vysoká, jde o tzv. tachymetabolizmus, jehož obvykle citovanými příklady jsou – výlučně a bez výjimky – žijící savci a ptáci. Je-li nízká, popisuje se fyziologie zvířete pojmem bradymetabolizmus a za příklad se uvádí většinou šupinatí nebo krokodýli.

    Jenže metabolická rychlost v rámci těchto skupin ani zdaleka není uniformní. Víme to, protože ji umíme kvantifikovat a změřit, např. jako měrnou kyslíkovou spotřebu (V̇_O2). Ta nám sděluje, kolik mililitrů kyslíku spotřebuje 1 gram tělesné hmoty zvířete za jednu hodinu. Alternativní jednotkou jsou jouly za sekundu (= watty) nebo za hodinu, které lze na spotřebu kyslíku přepočítat jednoduchou formulkou: příjem 1 mililitru kyslíku je ekvivalentní 20,1 joulům (Schmidt-Nielsen 1984). Metabolickou rychlost dále můžeme měřit v klidovém stavu (bazální metabolický výdej, BMR) nebo naopak při největší fyzické zátěži (maximální metabolický výdej, MMR). Je dobré zdůraznit, že bazální metabolická spotřeba neříká, "kolik tělo musí spálit, jen aby zůstalo naživu", jak se v mnoha textech uvádí; ve spánku lidem často metabolický výdej klesne pod hodnotu BMR (Schmidt-Nielsen 1984), přesto se z něj ráno zase probudíme (...většinou). Mezi extrémy BMR a MMR se pak nachází skutečný denní výdej energie (DEE), který bychom u volně žijících zvířat naměřili nejspíš (proto se mu někdy říká "polní metabolický výdej") – krom BMR zahrnuje přídavné náklady na termoregulaci, trávení nebo růst. Nakonec musíme vzít v úvahu i tělesné rozměry, neboť vztah známý jako "mouse-to-elephant curve" říká, že metabolická rychlost vzrůstá s klesající hmotností – o tom, jak přesně tato závislost vypadá, se biologové hádají už téměř století a není důvod zde tuto debatu rozebírat. Stačí si uvědomit, že fyziologii různých skupin má smysl srovnávat jen na zástupcích o stejné hmotnosti.
    I pak ale zjistíme, že v rámci tradičních ektotermů a endotermů existuje značná vnitřní rozmanitost. Tak např. varanovití (Varanidae) konzistentně vykazují daleko vyšší metabolické rychlosti, než je na poměry neptačích sauropsidů ("plazů") obvyklé. Earll (1982) zaznamenal v klidovém stavu u varana bengálského (Varanus bengalensis) průměrný metabolický výdej 0,051 ml O₂ g⁻¹ h⁻¹, který byl srovnatelný s ostatními varany, ale výrazně překračoval hodnoty typické pro jiné šupinaté. Zatímco samotný BMR se u varanovitých nezdá být konzistentně vyšší než u jiných šupinatých (Withers 1992)*, míra, o jakou může být eventuálně překročen, už je od příbuzných odlišuje. Thompson & Withers (1997) poznamenali, že MMR varana pruhoocasého (Varanus caudolineatus) je s hodnotou 6,36 ml O₂ g⁻¹ h⁻¹ nejvyšší metabolickou rychlostí, jaká kdy byla u šupinatých naměřena, a Seymour et al. (2011) zjistili, že průměr otvůrků pro vyživující cévy na stehenní kosti (který nekoreluje s BMR, ale s MMR) je u varanovitých srovnatelný se savci.
    Dále je známo, že ptáci jsou "lepší" tachymetabolici než savci: mají vyšší tělesnou teplotu, krevní tlak, rychlejší cirkulaci krve a dýchání. Ani toto pozorování ale není přesné. Jak ptáci, tak savci se totiž rozpadají nejméně do dvou metabolicky velmi odlišných skupin: pro savce jsou to placentálové oproti vačnatcům a ptakořitným, u ptáků pěvci oproti všem ostatním. Kilogramový vačnatec s tělesnou teplotou okolo 35°C bude mít bazální metabolický výdej okolo 0,4 ml O₂ g⁻¹ h⁻¹ (Withers 1992), zatímco stejně velký placentál o tělesné teplotě 38°C na tom bude s 0,6 ml O₂ g⁻¹ h⁻¹ prakticky stejně jako průměrný ne-pěvčí pták shodných rozměrů (Withers 1992). Významný nárůst uvidíme až u pěvců s tělesnou teplotou okolo 40,5°C, kteří budou při hmotnosti jednoho kilogramu dosahovat asi 1,1 ml O₂ g⁻¹ h⁻¹. Nezapomeňme navíc, že kilogramový pěvec je pěkně velký pěvec: padesátigramový bylinorubec chilský (Phytotoma rara) už dosahuje 2,13 ml O₂ g⁻¹ h⁻¹ (Rezende et al. 2002) a dvanáctigramová sýkora horská (Poecile gambeli) ohromujících 4,06 ml O₂ g⁻¹ h⁻¹ (tamtéž). Pěvci jsou extrémně rychlí i na poměry tachymetabolických ptáků, s metabolickými výdeji statisticky signifikantně vyššími než u jakýchkoli jiných ptáků stejné velikosti (viz např. Jetz et al. 2008; Sabat et al. 2010; contra Rezende et al. 2002). Jenže právě velikost je nakonec rozhodující, a tak rekordní metabolické rychlosti nakonec nenajdeme u pěvců, nýbrž u kolibříků (Trochilidae).

Ať už to bylo s fyziologií druhohorních dinosaurů jakkoli, ti dnešní zahrnují nejtachymetaboličtější obratlovce vůbec. Kolibříci, zde zastoupení kolibříkem fialovotemenným (Thalurania glaucopis), jsou zvířecím ekvivalentem raketového motoru; v přepočtu na gram tělesné hmotnosti spalují obrovské množství kalorií i tehdy, když tiše sedí na větvi. (Zdroj: ibc.lynxeds.com, kredit: Nick Athanas)

2. Nejjasnější ohně

    Tito drobní američtí svišťouni jsou neuvěřitelně výkonná supertachymetabolická dynama, která i v klidovém stavu vykazují až 615 úderů srdce za minutu, 3 až 4 nádechy za sekundu a tělesnou teplotu, která by pro placentálního savce představovala horečku (Odum 1945; Lasiewski 1964; Hargrove 2005). Asi není třeba zdůrazňovat, že příslušné orgány nemusí tak rychle pracovat pro to, že by byly neefektivní: kolibřík musí dýchat dvacetkrát rychleji než člověk, přestože (nikoli protože) disponuje typicky ptačí průtokovou dýchací soustavou, schopnou okysličovat krev kontinuálně, při nádechu i výdechu. Kapacita difuze kyslíku překonává savce stejných rozměrů více než osminásobně (Dubach 1981). Stejně tak kolibříčí srdce je asi dvakrát větší, než bychom podle alometrického škálování očekávali (Suarez 1998). Klidová spotřeba kyslíku se pohybuje kolem 4 ml O₂ g⁻¹ h⁻¹ (Suarez 1992); u největšího zástupce kladu kolibříka velkého (Patagona gigas) potom "jen" 2,7 ml O₂ g⁻¹ h⁻¹. Mluvil-li Max Kleiber poeticky o aerobním metabolizmu jako o "ohních života", můžeme spolu se Suarezem a Welchem (2009) bez nadsázky říct, že u kolibříků tyto ohně hoří ze všech obratlovců nejjasněji (viz tabulku níže).

(Populární faktoid [viz zde, zde] říká, že metabolizmus kolibříka je dvanáctkrát rychlejší než u hrdliček a až stokrát rychlejší než u slona. Můj pokus verifikovat tyto údaje dopadl rozporuplně: první je podpořen číselnými údaji např. zde, přičemž uvedená hodnota pro hrdličku karolínskou [po přepočtu asi 1 ml O₂ g⁻¹ h⁻¹] dobře odpovídá údajům z AnAge. Dvanáctinásobný rozdíl by znamenal hodnotu 12 ml O₂ g⁻¹ h⁻¹ pro kolibříka, která sice neodpovídá BMR, ale skutečnému výdeji odpočívajícího kolibříka docela přesně ano [Lasiewski 1963a]. Srovnávat BMR na jedné straně a DEE na straně druhé však pochopitelně nemá velkou cenu. Sloní BMR podle údajů ze Seymour et al. [2011] činí 0,09 ml O₂ g⁻¹ h⁻¹, což je oproti 4 mililitrům kolibříků rozdíl asi 45-násobný.)

    Rekord v metabolické rychlosti se však netýká BMR – konec konců, podobně velcí pěvci jej nemají o nic nižší (viz výše). Skutečně neuvěřitelné výkony kolibříci podávají až v pohybu, konkrétně pak během charakteristického třepotavého letu, který skupinu proslavil: pták při něm prostě visí ve vzduchu nad květem, z něhož saje nektar. Méně známé je, že toto vznášení se na místě představuje nejnáročnější formu pohybu, kterou kdy obratlovci vynalezli: spotřeba kyslíku je při něm ještě 2,5× vyšší než při klasickém ptačím dopředném letu (Maina 2000), který také není právě odpočinkovou činností. Pták při něm mávne křídly i 80× za sekundu a těmto rychlostem se přizpůsobuje i zbytek těla. Frekvence dýchání se zrychluje na stěží uvěřitelných 10 nádechů za sekundu (Lasiewski 1964), tep na 1260 úderů za minutu (Hargrove 2005), což znamená, že jeden cyklus cirkulace červených krvinek netrvá déle než 1 sekundu (Suarez & Welch 2009). Jiní obratlovci se takovým výkonům dovedou přiblížit jen dočasným přepnutím svalů na anaerobní glykolýzu, která ale není udržitelná po dobu delší než pár minut. Třepotavý let kolibříků však může trvat i hodinu a nonstop let přes Mexický záliv, který podniká kolibřík rubínohrdlý (Archilochus colubris), zabere hodin dvacet (Suarez 1992).
    Jaký metabolizmus stojí za takovými výkony? Kyslíková spotřeba během třepotavého letu byla odhadována na 42 až 85 mililitrů na gram a hodinu – bezkonkurenčně nejvyšší rychlost aerobního metabolizmu, jaká kdy u obratlovce byla zaznamenána (Suarez 1992). Ačkoli horní mez výše uvedeného rozpětí, uvedená Pearsonem (1950) pro třepotavý let kolibříka kalifornského (Selasphorus sasin), je zřejmě přehnaná, její korekce od Lasiewskiho (1963b), kterou jsem použil jako dolní hranici intervalu, stále na rekord pohodlně dosáhne a vysoce překonává srovnatelně malé savce: rychlost metabolizmu běžící sedmigramové myšky africké (Mus minutoides) byla změřena na 15,7 ml O₂ g⁻¹ h⁻¹ (Maina 2000). Zdá se navíc, že ani Lasiewskiho korekce nemá obecnou platnost: Wells (1993) zaznamenal hodnoty i okolo šedesátky a průměr jeho údajů činil asi 50 ml O₂ g⁻¹ h⁻¹. Rozpor s předchozími odhady blízkými čtyřicítce přisoudil rozdílné náročnosti letu v různých nadmořských výškách.

Samice kalypty nejmenší (Mellisuga helenae) v třepotavém letu – nejmenší endoterm, nejrychlejší metabolizmus, nejnáročnější pohyb; kombinace, která napíná všechny meze obratlovčího tělního plánu. M. pectoralis a m. supracoracoideus, létací svaly, které ptáka drží ve vzduchu, si pro sebe uzurpují až 90% z celkové tělesné spotřeby kyslíku (Suarez & Welch 2009), díky čemuž jejich tkáň vykazuje největší spotřebu kyslíku na gram mezi obratlovci (Maina 2000) – zhruba desetkrát více než svaly elitních lidských atletů (Hargrove 2005). (Zdroj: arthurgrosset.com)

Srovnání aktivních metabolických rychlostí různých zvířat. Je patrné, že rezavolesklý kolibřík nemá mezi obratlovci konkurenci, a to ani ze strany jiných endotermů o podobných rozměrech, jako je třeba nektarožravá glosofága dlouhojazyčná (na třetím řádku). Pouze hmyz s radikálně odlišnou anatomií a daleko menšími tělesnými rozměry kolibříky v tomto ohledu překonává. Pro detaily, úplná jména taxonů a citace k uvedeným referencím viz původní studii Suareze a Welche. (Zdroj: Suarez & Welch 2009: Table 1)

3. Limity obratlovčí anatomie

    Je asi jasné, že s takovými aerobními kapacitami už kolibříci narážejí na horní mez obratlovčí fyziologie, a to hned v několika ohledech.

    Především se zdá, že tachymetabolický endoterm už nemůže být o moc menší než 1,8-gramová kalypta nejmenší (Mellisuga helenae)**. Menší velikost by totiž nutně znamenala rychlejší metabolizmus***, a pak už by zvíře nedokázalo jíst dost rychle na to, aby jej dokázalo zásobovat. Sami kolibříci to pěkně ilustrují: hlavní složkou jejich potravy je nektar, v podstatě energetická bomba s vysokým obsahem mono- a di- sacharidů – látek, které lze spalovat daleko rychleji než dlouhé řetězce mastných kyselin. Kolibříci v třepotavém letu se ani nenamáhají syntetizovat z cukrů tuky, 95% metabolické spotřeby pokrývají přímou oxidací sacharózy (Suarez et al. 2011). Ta je dost rychlá na to, aby kolibříkovi umožnila současně napájet termoregulaci, hypertrofované létací svaly a stále vykazovat celkový energetický zisk (Suarez & Gass 2002). I takto vysokoenergetické potravy však do sebe kolibříci musejí denně nasoukat trojnásobek vlastní hmotnosti (Beuchat et al. 1990) – McWhorter & Martínez del Rio (1999) zaznamenali i pětinásobek během 12 hodin, byl-li nektar chudý na sacharózu†. K tomu všemu je ještě třeba připočítat hmyz, jehož konzumací kolibříci kompenzují chudost nektaru na proteiny.
    Aby do sebe dokázali takové množství potravy dostat, musí kolibříci jíst prakticky nepřetržitě. Kolibřík rezavolesklý se krmí 14× až 18× za hodinu (Diamond et al. 1986), což z jeho denního rozvrhu překvapivě neukousne tolik, kolik by se mohlo zdát. Každý výboj za nektarem totiž trvá méně než minutu, a tak vlastním krmením ptáci nestráví více než 25% probdělého času (Diamond et al. 1986). Zbylých 75% času kolibřík zdánlivě nečinně prosedí, ačkoli by ho teoreticky mohl využít k hledání další potravy. Zde už však narazila na své limity trávicí soustava: kolibřík by sice mohl jíst ještě o něco rychleji, už by ale pozřenou potravu nestíhal trávit. Omezuje jej totiž rychlost vyprazdňování volete, sama pro změnu omezená rychlostí, s jakou střevo dokáže absorbovat cukry (Karasov et al. 1986).
    Dalším omezujícím faktorem je rychlost fungování vylučovací soustavy. Nektar je z větší části voda; kolibřík z něj musí extrahovat cukry a přebytečné vody se rychle zbavit. U jiných ptáků byla stejně jako u lidí zaznamenána tzv. "intoxikace vodou", při níž je voda přijímána rychleji, než ji ledviny stačí odvádět. V důsledku toho se zředí krevní plazma a zhroutí přirozená regulace osmózy: hladina Na⁺ se sníží pod bezpečnou mez a rostoucí osmotický tlak roztrhá červené krvinky (McWhorter & Martínez del Rio 1999). Sám McWhorter, autor výše citované studie, v komentáři pro ScienceDaily uvedl, že denní obrat vody je u kolibříků vyšší než u vodních obojživelníků a blíží se spíše sladkovodním rybám – naprostou většinu suchozemských zvířat (včetně jiných ptáků) by spolehlivě zabil. Kolibříci tedy musejí mít nějaký důmyslný systém, jak se takového množství vody zbavit. Beuchat et al. (1990) navrhli, že z nektaru velmi rychle extrahují cukry a nechají tenké střevo vstřebat pouze malé množství zbylé vody, zatímco zbytek trávicím traktem volně proteče rovnou ke kloace. Tímto způsobem by šlo obejít ledviny a ušetřit je tak zbytečné práce; McWhorter & Martínez del Rio (1999) nicméně ukázali, že gastrointestinální trakt kolibříků tak ve skutečnosti nepracuje. Bilancí hmotností zjistili, že přes střevní stěnu se vstřebá minimálně 78% požité vody, která tak musí být zpracována ledvinami. Ty se zdají být dobře uzpůsobené k vylučování velkého množství řídké moči, je ovšem zřejmé, že i ony mají své limity: budeme-li kolibříkům podávat příliš zředěný nektar, začnou nakonec ztrácet váhu: aby získali množství cukrů potřebné k jejímu udržení, museli by přijmout víc vody, než by ledviny dokázaly vypudit. McWhorter & Martínez del Rio (1999:2856) píšou, že "the rate at which hummingbird kidneys can process water may impose limits to energy intake", a Suarez & Gass (2002) souhlasí.
    V praxi tyto faktory znamenají asi čtyřminutovou mezeru mezi jednotlivými výboji za potravou, kterou už nelze žádným způsobem dále zkrátit: shánět během ní další nektar by znamenalo unavovat se třepotavým letem bez možnosti zisky z této námahy využít. Současně ale tato mezera nemůže být příliš protahována. Méně než čtyři hodiny bez jídla mohou znamenat smrt, je-li kolibřk po celou dobu aktivní. Kolibříci se permanentně nacházejí na pokraji smrti hladem; jsou to ptáci, kteří umírají, když je špatné počasí.

Schematický diagram kolibříka v letu, zobrazující komponenty zásadní pro transport kyslíku a oxidaci sacharózy, dva procesy, které umožňují nevídaně vysokou rychlost příjmu a výdeje energie. Velké hrudní svaly sestávají výhradně z rychlých bílých ("fast-twitch") vláken (Suarez & Welch 2009) se zvýšenou koncentrací mitochondrií, které vyžadují extrémně rychlý přísun O₂. Ten klade zvýšené nároky na kardiovaskulární, dýchací a gastrointestinální soustavu. (Zdroj: Suarez 1998: Figure 1)

4. Jak spát a neumřít

    To ovšem znamená naprosto unikátní problém: jak spát a nenechat se při tom vyhladovět k smrti vlastním metabolizmem?
    Řešením je tzv. torpor, což je vlastně zimní mini-spánek, provozovatelný víceméně každodenně. Kolibřík až desetkrát zpomalí svůj metabolizmus (Powers 1991 a reference odtamtud) – Lasiewski (1963a; citován v Geiser 2004) dokonce naměřil u torpidní kalypty růžovohlavé (Calypte anna) pokles o více než 95% oproti BMR. Prudce se snižuje dechová i tepová frekvence; pták se zdá být mrtvý a je zcela bezbranný před případnými predátory. Tělesná teplota velmi prudce klesá, často na teploty blízké okolnímu vzduchu. Standardem je 12,2° až 16,6°C (Bucher & Chappell 1992); zaznamenány však byly i hodnoty pod 10°C (Geiser 2004), hraničící se smrtí podchlazením. Zatímco Lasiewski (1963a) torpor popsal jako "abandoning the homeothermic state", pozdější výzkumy ukázaly, že kolibříci v tomto stavu schopnost udržet si stálou tělesnou teplotu rozhodně neodvrhují – pouze tuto teplotu výrazně snižují. Hainsworth & Wolf (1970) ukázali, že kolibřík nachovohrdlý (Eulampis jugularis) během torporu udržuje své tělo při stálé teplotě 18° až 20°C, a to i tehdy, když ta okolní klesne na pouhých 2,5°C. Jakmile začneme teplotu snižovat pod 18°C, rychlost metabolizmu torpidního kolibříka začne stoupat. Další výzkum potvrdil, že tato schopnost je vlastní i dalším taxonům, a ukázal, že teploty, pod nimiž metabolizmus kolibříků v torporu opět zrychluje, jsou pro různé taxony značně odlišné (Hainsworth & Wolf 1978).
    Vzhledem k tomu, že torpor byl po dlouhou dobu jevem známým spíše z laboratoří vybavených kyslíkovými maskami než z volné přírody (v noci se totiž kolibřík špatně hledá), vedly se rozsáhlé spory o to, jak často se k němu volně žijící ptáci vlastně uchylují. Výše v článku zmiňuji, že kolibřík rubínohrdlý zvládne 20 hodin dlouhý let (což je evidentně činnost energeticky velmi náročná) bez jediného mezipřistání a tedy i možnosti nakrmit se – ve srovnání s tím nemůže být přečkání noci velký problém. Na druhou stranu existuje poměrně rozsáhlá (ačkoli anekdotická) evidence, že kolibříci při této cestě běžně umírají hladem (Russell et al. 1992). Aby tomu zabránili, musí rubínohrdlí kolibříci zvýšit svou běžnou tělesnou hmotnost (3 gramy u samců, 3,3 gramy u samic) o dalších 1,7 gramů čistého tuku – jak pro magazín National Wildlife uvedl J. Hargrove, je to "the best use of a gram of fat anywhere in the universe." Toto hromadění tuku ovšem probíhá tempem 0,2 gramů za den (Powers et al. 2003), takže získání minimální postačující zásoby trvá celý týden, a Carpenter & Hixon (1988) ukázali, že minimálně kolibříci rezavolesklí (Selasphorus rufus) právě během tohoto období torpor intenzivně využívají: kdyby to nedělali, připravil by je spánkový metabolizmus o 0,24 g tuku, tedy o všechno, co za den stihli nashromáždit. Migrace A. colubris tedy svědčí spíš o nutnosti torporu než o jeho zbytečnosti.
    Neshoda ovšem panovala ohledně toho, zda kolibříci torpor využívají pravidelně ("routine hypothesis"), nebo pouze v případech bezprostředního energetického stresu ("emergency-only hypothesis"). Laboratorní testy dlouho ukazovaly, že kolibříci vstupují do tohoto stavu především tehdy, když omezíme jejich přísun potravy, což by svědčilo spíše pro druhou hypotézu. Carpenter & Hixon (1988) sice pozorovali torpor ve volné přírodě u kolibříka zdravého, dobře živeného a ničím nestresovaného, ten ale měl (už výše zmíněný) jiný postranní motiv, totiž přípravu na migraci. Calder (1994) se jednoznačně přiklonil k variantě emergency-only: výzkumem kolibříků šestibarvých (Selasphorus platycercus) došel k závěru, že ptáci torpor potřebují jen tehdy, pokud se nesetkají s příhodnými podmínkami na zimovišti, jejich krmení přeruší bouřka nebo se jim nepodaří před soumrakem uložit dostatečné rezervy na noc. Bech et al. (1997) na jednu noc odchytili velké množství exemplářů od 3 různých kolibříčích taxonů. V "polo-přírodních" podmínkách do torporu vstoupilo několik jedinců od každého z nich: u jednoho taxonu to byli jedinci s výrazně nižší denní hmotností (a tedy i energetickými rezervami), zatímco u dvou dalších žádná taková korelace zaznamenána nebyla. Jeden taxon (kolibřík černobílý, Florisuga fusca) vykazoval souvislý torpor o délce až 11 hodin, překvapivě častý byl ale vzorec několika kratších torporů během jediné noci. Výrazné rozdíly mezi různými taxony v užívání torporu ve volné přírodě potvrdili i Powers et al. (2003). Ti jej přičetli na vrub teritorialitě: dominantní taxon si dokáže zajistit dostatek tuku na to, aby noc přečkal s normálními metabolickými rychlostmi, zároveň však omezuje přístup k potravě ostatním kolibříkům žijícím na jeho teritoriu, kteří se musí k torporu uchylovat častěji. Kolibřík černobradý (Archilochus alexandri) žijící na území kolibříka Clémenciina (Lampornis clemenciae) využívá torpor skoro každou noc.
    Celé téma by šlo uzavřít s tím, že ačkoli v ideálním případě si kolibřík dovede přes den vytvořit tukovou zásobu právě dost velkou na to, aby bez úhony přežil noc s klidovou metabolickou rychlostí (Powers et al. 2003), zdaleka ne vždy se mu to povede. Ať už je příčinou nepříznivé počasí nebo konkurence ze strany jiných kolibříků, jeho jedinou záchranou před vyhladověním se stává torpor. Jeho použití je rizikové – zvyšuje riziko predace, zpomaluje inkubaci a negativně ovlivňuje spánkové vzorce –, je to ale cena, kterou kolibříci platí za nejrychlejší metabolizmus mezi obratlovci.

5. Kolibříci verzus sauropodi

    Konečně se dostávám k objasnění druhé části nadpisu dnešního článku. Na úvod ještě podotknu, že bych jen nerad vyvolával dojem, že žijící dinosauři typu kolibříků jsou zajímaví jenom tehdy, když nám mohou říct něco o dinosaurech "pravých", tj. vymřelých. Považuji ale za fascinující, že nejmenší a největší pan-aviani všech dob se mohli potýkat s obdobnými problémy, a to navíc ze stejných důvodů – jinými slovy, že horní i dolní mez obratlovčích rozměrů mohou určovat stejné faktory. Kdo je protějškem kolibříků na druhém konci velikostního spektra?
    Byli to sauropodi, čtyřnozí dinosauři dorůstající do desítek metrů a tun. Přestože jejich tělesný plán se může zdát ptákům extrémně nepodobný, obě skupiny vykazují několik podobností, pravděpodobně zděděných od společného dinosauřího předka: sem spadá třeba mimořádně účinná průtoková dýchací soustava se vzdušnými vaky, zasahujícími dovnitř obratlů. Sauropody zřejmě omezovaly také stejné velikostní limity jako dnešní ptáky: např. maximální rychlost příjmu potravy byla dokonce prezentována jako důvod, proč tito dinosauři nemohli být endotermní. Je známo, že endotermové potřebují v poměru k tělesné hmotnosti asi desetkrát více potravy než ektotermové, a od určité velikosti už by pro ně (i se všemi výhodami rychlého metabolizmu) mělo být nemožné si takové množství potravy obstarat. Midgley et al. (2002) argumentovali prostě: den má jen 24 hodin, a už sloni (jen zcela výjimečně přesahující 10 tun) tráví sháněním potravy 80% času. Zvíře musí krmení aspoň občas přerušit spánkem (viz opět kolibříky), a tak už by o moc větší tachymetabolický endoterm neměl existovat. Ve skutečnosti však autoři dokázali jen to, že o moc větší nemohou být sloni: jak podotkli Sander et al. (2010), sauropodi se nezdržovali žvýkáním, což jejich příjem potravy podstatně urychlovalo, a i efektivita jejich trávení mohla být v porovnání se slony mnohem vyšší. Weaver (1983) zase založila svůj argument na propočtech BMR a z toho vyplývajících potravních nároků. 15-tunový Brachiosaurus by mohl být endotermní, pokud by konzumoval potravu rychlostí slona, tj. asi 200 kg za den; 40 tun těžký endoterm by se ještě uživil, pokud by žral výhradně vysokoenergetické cykasy a jehličnany, a 55 tun těžkého sauropoda (za jakého byl tehdy považován např. Ultrasauros, ve skutečnosti chiméra založená z velké části na materiálu velkého brachiosaura) už by rychlý metabolizmus nutně vyhladověl k smrti.
    Podle Weaver je ale brachiosaurovi s malou hlavou na dlouhém krku daleko bližší žirafa, která potravu přijímá daleko pomalejším tempem – jen kolem 50 kg denně. Pak by ovšem Brachiosaurus nemohl být tachymetabolický vůbec. Problém je v tom, že Weaver (1983) vzala analogii mezi brachiosaurem a žirafou až příliš daleko: předpokládala, že hlava obou zvířat a kapacita jejich tlamy byla stejně velká. S tímto omylem rychle skoncoval Paul (1998): hlava brachiosaura je nejen asi dvakrát větší, ale především skoro celá tvořená obrovskou prostornou tlamou, která by se svým půl metrem šířky (ve srovnání s asi 10 cm žirafy) bez problému pojmula celou žirafí hlavu. I tento argument tedy selhal a dnes je obecně uznávaným faktem, že sauropodi měli vysoké BMR plně srovnatelné s moderními placentálními savci (Sander et al. 2010) – dokonce se zdá, že tak rychlý metabolizmus je pro dosažení podobných velikostí podmínkou.
    Přestože limity na tělesnou velikost dané potravními nároky určitě neznemožňují tachymetabolizmus sauropodů, přece jen existují. Určitá plocha souše je totiž schopná uživit jen určité množství zvířat, přičemž platí, že zvířata s rychlým metabolizmem mají řádově větší potravní nároky než zvířata s metabolizmem pomalým, a že větší zvířata spotřebují více potravy než ta menší. Dostatečně velkých tachymetabolických zvířat už by pevniny uživily tak málo, že by to nepostačilo k udržení minimálních hodnot populační hustoty, bránících taxon před náhodným vymřením (Sander et al. 2010). Sauropodi se tedy nakonec přece jen potýkali s podobným problémem jako kolibříci, byť jde o podobnost spíše povrchní: kolibříci nemohou být menší, než jsou, protože by je jejich metabolizmus nutil jíst rychleji, než obratlovčí anatomie umožňuje; sauropodi nemohli být větší, než byli, protože by je jejich metabolizmus nutil jíst tolik, že by jim nároky na potravu znemožňovaly obsadit pevninu dostatečně velkou a hustou populací.

    Velikost sauropodů ovšem mohl omezovat ještě jeden faktor, a to jejich tělesná teplota. Gillooly et al. (2006) spočítali tělesnou teplotu různých neptačích dinosaurů podle dříve publikovaného vztahu, který tento faktor dává do souvislosti s rozměry a rychlostí růstu, tedy údaji odhadnutelnými přímo z fosilního záznamu. Zjistili, že tělesná teplota u dinosaurů rostla v závislosti na hmotnosti. U 12 kg těžkého psittakosaura měla činit pouhých 25°C (což je hluboko pod 32°C typickými pro ptakořitné, nejpomalejší z tachymetaboliků), u 13 tun vážícího apatosaura už 41°C, což je plně srovnatelné s extrémně tachymetabolickými pěvci. Platí-li tento vztah, 55 tun těžký sauropod už měl disponovat tělesnou teplotou 48°C, což je nejzazší hodnota, jakou si tělo ještě může dovolit: výš už by docházelo k denaturaci životně důležitých proteinů.
    Zde bych nicméně byl v načrtávání paralel s kolibříky opatrnější. Zdá se logické, že u těchto ptáků by nejvyšší metabolické rychlosti měla doprovázet také nejvyšší tělesná teplota; skutečné údaje však svědčí o něčem jiném. Za hodnotami srovnatelnými s horečkou u placentálů (viz výše) si stojím, kolibříci ale v tomto ohledu nemusí nutně vybočovat z ptačího průměru. Přestože rané odhady šplhaly až ke stěží uvěřitelným 44,6°C pro kolibříka temného (Aphantochroa cirrochloris; Ruschi 1949), Lasiewski (1964) nahlásil od devíti různých taxonů teploty pohybující se od 41,2°C po pouhých 34,4°C (pravděpodobně ve spánku), což nijak nevybočuje z hodnot typických pro nepěvčí ptáky. Morrison (1962) prozkoumal tři taxony a zjistil, že u bdělých ptáků se tělesná teplota pohybovala od 38,4° po 39,3°C, přičemž intenzivní fyzická aktivita mohla tyto hodnoty ještě o dva stupně zvýšit. Určení tělesné teploty však brání jak její závislost na stavu zvířete (jiná je při intenzivní aktivitě, odpočinku, spánku a torporu), tak i mezitaxonové rozdíly (menší kolibříci mají nižší tělesnou teplotu než ti větší) a také prostý fakt, že u podobně malých zvířat se tělesná teplota špatně měří (Bech et al. 1997). Přesto se zdá, že kolibříci v tomto ohledu rekordmany spíše nebudou: u pěvců tělesná teplota dosahuje běžně 42°C a u holubů je z nějakého důvodu ještě vyšší (McNab 1966).
    Srovnávání se sauropody si tedy kolibříci v tomto ohledu zdánlivě nezaslouží, což ovšem příliš nevadí – studie posledních let ukázaly, že ani sauropodi zřejme nebyli tak horkokrevní, jak si je Gillooly a spol. představovali. S dnešními metodami je už totiž možné určit tělesnou teplotu fosilních zvířat víceméně přímo, z poměrů izotopů kyslíku a uhlíku v minerálech biogenního původu. Práce využívající tuto metodu ukázaly, že dinosauří teplota se s velikostí příliš neměnila: Amiot et al. (2006) zaznamenávali konstantní hodnotu 36° až 37°C bez ohledu na velikost (která se v jejich taxonomickém vzorku pohybovala mezi 10 kg a 9 tunami) a Eagle et al. (2011) určili tělesnou teplotu brachiosaura a kamarasaura na 36° až 38°C, přestože podle modelu Gilloolyho a spol. by se takto velké taxony měly potácet kolem dvaačtyřicítky. Důvod se zdá být prostý: sauropodi byli praví endotermové, nikoli "gigantotermové", což je spíš hypotetická kategorie zvířat, která si díky své velikosti udržují stálou tělesnou teplotu i přesto, že jsou tepelně závislí na okolním prostředí. Otázkou je, v jakém místě svých kalkulací udělali Gillooly et al. (2006) chybu; pravděpodobně to byly přehnané odhady tempa růstu (Sander et al. 2010).


*K původní Withersově práci nemám přístup, velmi užitečné údaje z jeho tabulek 4 a 5 (porovnávajících metabolické rychlosti u stejně velkých zástupců různých skupin) však byly přetištěny zde.

**Což ukazuje např. i fakt, že endotermní obratlovci se na této velikosti zasekli hned třikrát. Hmotnost nejmenších savců, netopýrka thajského (Craseonycteris thonglongyai) a bělozubky nejmenší (Suncus etruscus), se také pohybuje okolo 2 gramů; zdá se tedy, že kdyby šlo jít ještě níže, někdo už by tam došel.

***Důvod pro tuto spojitost není zcela zřejmý. Klasická teorie říká, že menší zvířata mají nepříznivý poměr mezi povrchem a objemem těla (dvojnásobné zmenšení lineárních rozměrů znamená 8× menší objem, ale jen 4× menší povrch) a rostoucí tepelné ztráty tedy musí kompenzovat vyšším metabolizmem, což je sice pěkné, ale matematicky to nefunguje – křivka v grafu závislosti BMR na hmotnosti nevykazuje potřebný sklon. Ve hře je podstatně více faktorů, ale role tepelných ztrát je stále značná.

†Malé srovnání: webové faktoidy konstatují, že myš sní ekvivalent vlastní hmotnosti za 2 dny, člověk za 50.

Zdroje:

• http://www.scribd.com/doc/51793941/Calculators
• http://www.stanford.edu/group/stanfordbirds/text/essays/Metabolism.html
• http://genomics.senescence.info/species/entry.php?species=Zenaida_macroura
• http://www.learner.org/jnorth/tm/humm/EnergyTorpor.html
• http://www.sciencedaily.com/releases/2002/04/020402075641.htm 
• http://www.nwf.org/.../National-Wildlife/Birds/Archives/2011/Tracking-Migratory-Birds...
• Amiot R, Lecuyer C, Buffetaut E, Escarguel G, Fluteau F, Martineau F 2006 Oxygen isotopes from biogenic appetites suggest widespread endothermy in Cretaceous dinosaurs. Earth Planet Sci Lett 246(1–2): 41–54
• Bech C, Abe AS, Steffensen JF, Berger M, Bicudo JEPW 1997 Torpor in three species of Brazilian hummingbirds under semi-natural conditions. The Condor 99: 780–8
• Beuchat CA, Calder WA III, Braun EJ 1990 The integration of osmoregulation and energy balance in hummingbirds. Physiol Zool 63(6): 1059–81
• Bucher TL, Chappell MA 1992 Ventilatory and metabolic dynamics during entry into and arousal from torpor in Selasphorus hummingbirds. Physiol Zool 65: 978–93
• Calder WA 1994 When do hummingbirds use torpor in nature? Physiol Zool 67(5): 1051–76
• Carpenter FL, Hixon MA 1988 A new function for torpor: fat conservation in a wild migrant hummingbird. The Condor 90: 373–8
• Diamond JM, Karasov WH, Phan D, Carpenter FL 1986 Digestive physiology is a determinant of foraging bout frequency in hummingbirds. Nature 320(6057): 62–3
• Dubach M 1981 Quantitative analysis of the respiratory system of the house sparrow, budgerigar and violet-eared hummingbird. Respir Physiol 46: 43–60
• Eagle RA, Tütken T, Martin TS, Tripati AK, Fricke HC, Connely M, Cifelli RL, Eiler JM 2011 Dinosaur body temperature determined from isotopic (¹³C-¹⁸O) ordering in fossil biominerals. Science 333(6041): 443–5
• Earll CR 1982 Heating, cooling and oxygen consumption rates in Varanus bengalensis. Comp Biochem Physiol A Mol Integr Physiol 72(2): 377–81
• Geiser F 2004 Metabolic rate and body temperature reduction during hibernation and daily torpor. Annu Rev Physiol 66: 239–74
• Gillooly JF, Allen AP, Charnov EL 2006 Dinosaur fossils predict body temperatures. PLoS Biol 4(8): e248
• Hainsworth FR, Wolf LL 1970 Regulation of oxygen consumption and body temperature during torpor in a hummingbird, Eulampis jugularis. Science 168(3929): 368–9
• Hainsworth FR, Wolf LL 1978 Regulation of metabolism during torpor in “temperate” zone hummingbirds. The Auk 95: 197–9
• Hargrove JL 2005 Adipose energy stores, physical work, and the metabolic syndrome: lessons from hummingbirds. Nutr J 4:36
• Jetz W, Freckleton RP, McKechnie AE 2008 Environment, migratory tendency, phylogeny and basal metabolic rate in birds. PLoS ONE 3(9): e3261
• Karasov WH, Phan D, Diamond JM, Carpenter FL 1986 Food passage and intestinal nutrient absorption in hummingbirds. The Auk 103: 453–64
• Lasiewski RC 1963a Oxygen consumption of torpid, resting, active, and flying hummingbirds. Physiol Zool 36: 122–40
• Lasiewski RC 1963b The energetics of migrating hummingbirds. The Condor 64: 324
• Lasiewski RC 1964 Body temperature, heart and breathing rate and evaporative water loss in hummingbirds. Physiol Zool 37: 212–23
• Maina JN 2000 What it takes to fly: the structural and functional respiratory refinements in birds and bats. J Exp Biol 203: 3045–64
• McNab BK 1966 An analysis of the body temperatures of birds. The Condor 68: 47–55
• McWhorter, Martínez del Rio C 1999 Food ingestion and water turnover in hummingbirds: how much dietary water is absorbed?  J Exp Biol 202: 2851–8
• Midgley JJ, Midgley G, Bond WJ 2002 Why were dinosaurs so large? A food quality hypothesis. Evol Ecol Res 4: 1093–5
• Morrison PR 1962 Modification of body temperature by activity in Brazilian hummingbirds. The Condor 64: 315–23
• Odum EP 1945 The heart rate of small birds. Science 101(2615): 153–4
• Paul GS 1998 Terramegathermy and Cope’s rule in the land of titans. Modern Geol 23(1–4): 179–217
• Powers DR 1991 Diurnal variation in mass, metabolic rate, and respiratory quotient in Anna's and Costa's hummingbirds. Physiol Zool 64(3): 850–70
• Powers DR, Brown AR, van Hook JA 2003 Influence of normal daytime fat deposition on laboratory measurements of torpor use in territorial versus nonterritorial hummingbirds. Physiol Biochem Zool 76(3): 389–97
• Rezende EL, Swanson DL, Novoa FF, Bozinovic F 2002 Passerines versus nonpasserines: so far, no statistical differences in the scaling of avian energetics. J Exp Biol 205: 101–7
• Ruschi A 1949 Observações sobre Trochilideos. Bol Mus Biol Santa Thereza 7: 1–65
• Russell RW, Carpenter FL, Hixon MA, Paton DC 1992 The impact of variation in stopover habitat quality on migrant rufous hummingbirds. Conserv Biol 8(2): 483–90
• Sabat P, Ramirez-Otarola N, Barceló G, Salinas J, Bozinovic F 2010 Comparative basal metabolic rate among passerines and the food habit hypothesis. Comp Biochem Physiol A Mol Integr Physiol 157: 35–40
• Sander PM, Christian A, Clauss M, Fechner R, Gee CT, Griebeler E-M, Gunga H-C, Hummel J, Mallison H, Perry SF, Preuschoft H, Rauhut OWM, Remes K, Tütken T, Wings O, Witzel U 2010 Biology of the sauropod dinosaurs: the evolution of gigantism. Biol Rev 86(1): 117–55
• Schmidt-Nielsen K 1984 Chap 6: Metabolic rate and body size. 56–73 in Scaling: Why is Animal Size so Important? Cambridge, UK: Cambridge Univ Press
• Seymour RS, Smith AL, White CR, Henderson DM, Schwarz-Wings D 2011 Blood flow to long bones indicates activity metabolism in mammals, reptiles and dinosaurs. Proc R Soc B 279(1728): 451–6 [Electronic Supplementary Material]
• Suarez RK 1992 Hummingbird flight: Sustaining the highest mass-specific metabolic rates among vertebrates. Cell Mol Life Sci 48(6): 565–70
• Suarez RK 1998 Oxygen and the upper limits to animal design and performance. J Exp Biol 201: 1065–72
• Suarez RK, Gass CL 2002 Hummingbird foraging and the relation between bioenergetics and behaviour. Comp Biochem Physiol A Mol Integr Physiol 133(2): 335–43
• Suarez RK, Herrera M LG, Welch KC Jr 2011 The sugar oxidation cascade: aerial refueling in hummingbirds and nectar bats. J Exp Biol 214(2): 172–8
• Suarez RK, Welch KC Jr 2009 Stoking the brightest fires of life among vertebrates. 381–94 in Glass ML, Wood SC, eds. Cardio-Respiratory Control in Vertebrates. Berlin: Springer-Verlag
• Thompson GG, Withers PC 1997 Standard and maximal metabolic rates of goannas (Squamata: Varanidae). Physiol Zool 70: 307–23
• Weaver JC 1983 The improbable endotherm: the energetics of the sauropod dinosaur Brachiosaurus. Paleobiol 9(2): 173–82
• Wells DJ 1993 Muscle performance in hovering hummingbirds. J Exp Biol 178: 39–57
• Withers PC 1992 Comparative Animal Physiology. Fort Worth: Saunders College Publ

    Jak jinak zakončit poslední únorový den, když ne se zprávou ze světa mrtvých ptáků? Nudds & Dyke (2010) předloni přišli s kontroverzní studií, podle níž peří dlouhoocasých ptáků typu archeopteryga či konfuciusornise nemělo osten (rhachis) dostatečně pevný na to, aby sneslo mechanické namáhání spojenou s aktivním letem. To by dávalo smysl vzhledem k jiným typům důkazů, jako je třeba laterálně umístěná jamka na lopatce pro přikloubení pažní kosti (Senter 2006), znemožňující zvednout křídlo nad úroveň zad, nebo kombinace relativně dlouhé pažní kosti a absence terciárních letek, která vytvářela dosti neaerodynamickou "díru" mezi křídlem a bokem těla (Weishampel & Habib 2009). Zjištění obou autorů nicméně byla napadena: Zheng et al. (2010) došli k jiným hodnotám tloušťky ostnu, sami ale uznali, že ani ty by zřejmě mávavý let neumožnily; Paul (2010) zase považoval za nevěrohodné Nuddsovy a Dyke'ovy odhady hmotnosti – nepopsal ovšem metodu, jakou došel k těm svým.
    O rok později se oba autoři spolu s Wangem Xiaolinem zaměřili na proporce křídel (Wang et al. 2011). Zjistili některé anomálie, které naznačovaly, že mnoho druhohorních ptáků létalo zcela jiným způsobem než ptáci dnešní, a opět zdůraznili, že Archaeopteryx a konfuciusornitidi daleko spíše pouze plachtili, než že by dokázali aktivně létat.
    Právě na tuto loňskou studii autoři navazují s novou prací, publikovanou opět v Journal of Evolutionary Biology. Přidal se k nim Colin Palmer a společně analyzují údaje o délce primárních letek a tělesné hmotnosti, shromážděné od velkého množství žijících ptáků. Aplikují na ně koncepty tzv. geometrické a elastické podobnosti, které se ukázaly být velmi užitečnými při popisu alometrických jevů všude od savčích dlouhých kostí až po stromy. Při geometrické podobnosti zůstávají proporce většího objektu přesně stejné jako u objektu menšího, zatímco při podobnosti elastické se proporce budou měnit tak, aby se větší objekt nedeformoval v důsledku vzrůstající zátěže (např. vlastní hmotností; Kokshenev et al. 2003; King 2011). Wang et al. (2012) ukazují, že délka a průměr primárních letek se vůči hmotnosti mění spíše podle geometrické podobnosti, ačkoli u větších ptáků jsou pera o něco kratší a jejich ostny proporčně užší. Autoři zjišťují, že kombinace údajů o tělesné hmotnosti, délce primárních letek a průměru ostnu umožňuje velmi přesně odvodit tuhost peří při ohýbání během letu; přičemž jen délka letek vysvětluje 63% veškeré variability v tuhosti péřových ostnů. Stejná analýza také ukázala, že hodnoty získané od archeopteryga a konfuciusornise se nepřekrývají s těmi získanými od žijících ptáků, což opět potvrzuje hypotézy o odlišném stylu létání (Wang et al. 2011) a omezených letových schopnostech (Nudds & Dyke 2010).

Zdroje:

• King DA 2011 Size-related changes in tree proportions and their potential influence on the course of height growth. 165–92 in Meinzer FC, Lachenbruch B, Dawson TE, eds. Size- and age-related changes in tree structure and function. Dordrecht: Springer
• Kokshenev VB, Silva JKL, Garcia GJM 2003 Long-bone allometry of terrestrial mammals and the geometric-shape and elastic-force constraints of bone evolution. J Theor Biol 224: 551–6
• Nudds RL, Dyke GJ 2010 Narrow primary feather rachises in Confuciusornis and Archaeopteryx suggest poor flight ability. Science 328(5988): 887–9
• Paul GS 2010 Comment on “Narrow primary feather rachises in Confuciusornis and Archaeopteryx suggest poor flight ability”. Science 330(6002): 320-b
• Senter P 2006 Scapular orientation in theropods and basal birds, and the origin of flapping flight. Acta Palaeont Pol 51(2): 305–13
• Wang X-L, Nudds RL, Dyke GJ 2011 The primary feather lengths of early birds with respect to avian wing shape evolution. J Evol Biol 24(6): 1226–31
• Wang X-L, Nudds RL, Palmer C, Dyke GJ 2012 Size scaling and stiffness of avian primary feathers: implications for the flight of Mesozoic birds. J Evol Biol 25(3): 547–55
• Weishampel DB, Habib M 2009 Flight morphology and launch dynamics of basal birds, and the potential for competition with pterosaurs. J Vert Paleont 29(suppl. to 3): 199A
• Zheng X-T, Xu X, Zhou Z-H, Miao D, Zhang F-C 2010 Comment on “Narrow primary feather rachises in Confuciusornis and Archaeopteryx suggest poor flight ability". Science 330(6002): 320-c

    Po ptačích novinkách z počátku letošního roku je jen případné sestavit obdobný článek pro pterosaury. Bude přehlednější jej rozdělit do dvou částí, dnes je na řadě ta první.

    Lü et al. (2012) popisují nového dlouhoocasého ("ramforynchoidního") pterosaura ze souvrství Tiaojishan z – opravdu je to ještě potřeba dodávat? – čínské provincie Liaoning. Z vrstev tohoto geologického útvaru, datovaného na přelom střední a svrchní jury, pochází mj. loňská fylogenetická bomba Xiaotingia nebo jiný "ramforynchoid" Jianchangopterus (Lü & Bo 2011) a nyní vydalo sice zdeformovanou, za to ovšem takřka kompletní kostru pterosaura pojmenovaného Qinglongopterus guoi – chybí jen konec ocasu (viz obrázek níže). Autoři sice v abstraktu studie nezmiňují detaily diagnózy, zdá se ale, že ta by tentokrát mohla být založena na jedinečných odvozených znacích: uveden je např. nezvykle krátký a na konci rozšířený pteroid, což je (čistě pro připomenutí) poněkud enigmatická kost na "náběžné hraně" pterosauřího křídla, o jejíž pozici, funkci i původu už bylo popsáno mnoho papíru. Holotyp a současně jediný známý exemplář čchinglungoptera (díky Danu Madziovi za jeho odkaz na čínskou transkripci!) je dále neobvykle malý, a to i ve srovnání s jinými dlouhoocasými ptakoještěry: délka křídla činí jen 18 cm a podle Lü'a a kolektivu pochází od mláděte. Chvályhodné je, že autoři čchinglungopterovu fylogenetickou pozici otestovali numerickou analýzou. Ta silně podpořila jeho příslušnost mezi ramforynchidy a přesněji ramforynchiny, skupinu známou především ze svrchní jury Evropy a v posledních letech rozšířenou o četné nové taxony pocházející opět hlavně z Číny.

Spodní pohled na holotyp a jediného známého jedince nového ramforynchidního ptakoještěra, pojmenovaného Qinglongopterus guoi. (Zdroj: sci-news.com)

    Je zde dokonce reálná šance, že nový čínský objev je vůbec nejbližším dosud známým příbuzným samotného ramforyncha: oba ptakoještěři sdílí četné synapomorfie (krátký a široký výběžek maxilly pro kontakt s kostí nosní, první prstní článek křídelního prstu víc než dvakrát delší než kost holenní) a stejnou hypotézu podporují i kvantitativní (morfometrická) data. Zároveň však oba pterosaury odděluje časová mezera široká asi 10 milionů let: Tiaojishan pochází z kallovu nebo oxfordu (tedy z doby před 165 až 156 miliony let), zatímco solnhofenské vápece, odkud pochází Rhamphorhnychus, se datují do tithonu (151 až 146 milionů ket zpátky). To znamená, že typická morfologie sdílená oběma ptakoještěry se během tohoto intervalu prakticky nezměnila, což by odpovídalo "evoluční stázi" popsané od jiných skupin dlouhoocasých pterosaurů, jako je sesterská skupina ramforynchinů Scaphognathinae nebo pterodaktyloidům blízká Anurognathidae. Oproti tomu monofenestráti, skupina charakterizovaná splynutím nozder a předočnicového okna, zahrnující krátkoocasé pterodaktyloidy a podivné wukongopteridy, během stejného období (svrchní jury) naopak prodělali výrazné zvýšení morfologické rozmanitosti.

    Ramforynchidy se zabývá i druhá z dnešních studií, tentokrát z hlediska ontogeneze (Prondvai et al. 2012). Ve své práci publikované v žurnálu PLoS ONE (a tedy komukoli volně přístupné) se zapojují do dlouhotrvající diskuze o tom, jakým způsobem Rhamphorhynchus rostl. Bennettovi (1995) se povedlo roztřídit známé exempláře do několika statisticky rozlišitelných velikostních kategorií, které přiřadil mláďatům, subadultním jedincům a dospělcům. Vyšlo mu, že v solnhofenském vápenci jsou nejčastěji zastoupena mláďata, z čehož vyvodil jejich superprekocialitu: mladí ramforynchové údajně mohli létat a shánět si potravu ihned po vylíhnutí, čímž by se podobali spíše krokodýlům a jiným sauropsidům s pomalým metabolizmem než moderním ptákům. (Mezi jedny z mála žijících ptáků se superprekociálními mláďaty patří tabonovití, bazální skupina kladu hrabavých.) Podle Bennetta mladým pterosaurům žádná jiná možnost ani nezbývala, jelikož typicky "plazí" a pomalý byl i jejich růst. S tímto závěrem se ztotožnili i další autoři (Unwin 2005; Lü et al. 2011), jediná provedená histologická studie ale podpořila poměrně rychlé tempo růstu – sice pomalejší než u jiných pterosaurů, ale stále srovnatelný s menšími ptáky (Padian et al. 2004).
    Aby zjistili, kdo má pravdu, Prondvai et al. (2012) přezkoumali histologii pěti různě velkých exemplářů ramforyncha a zjistili, že zatímco někdy se struktura shody s Bennettovými histologickými kategoriemi shoduje pěkně (nejmenší exempláře skutečně vykazují rysy typické pro kosti mláďat), už druhá, prostřední kategorie míchá dohromady dospělé a subdultní jedince Z třetí, největší kategorie měli autoři k dispozici pouze jediný vzorek, který podle histologických rysů skutečně patřil dospělci, jak ale vyplývá z výše uvedeného, dospělí jedinci mohli být i podstatně menší než zástupci Bennettova třetího shluku. Mláďata dále vykazují hustě vaskularizovanou vláknitou až fibrolamelární kost, která jednoznačně indikuje velice rychlý růst v raných fázích ontogeneze. Míra vaskularizace je o něco nižší než u velkých dinosaurů, ale srovnatelná např. s velociraptorem nebo konfuciusornisem, kteří se pohodlně vejdou do intervalu rychlosti růstu u endotermních zvířat (Erickson et al. 2001, 2009 – Louchart & Viriot [2011] by asi nesouhlasili, nicméně podle jejich podivných měřítek není "endotermní" ani klokan nebo ptakopysk*).

*Což je mimochodem nepochopení pojmu endotermie, který znamená pouze to, že zvíře teplo získává vnitřními metabolickými procesy a nemusí se kvůli tomu přehnaně slunit. To, co odlišuje placentály a moderní ptáky od vačnatců, ptakořitných a (asi) neptačích dinosaurů je rychlost metabolizmu, ne endotermie: endotermní jsou všichni, ale ti první jsou více tachymetaboličtí.

    Kostní mikrostruktura ramforyncha překvapivě kombinuje prvky charakteristické pro zakončený (např. savčí) a nezakončený růst (typický např. pro neptačí sauropsidy). Fáze rychlého růstu mláďat, vystřídaná obdobím pomalejšího růstu v subadultním období, je typická spíš pro první model; tenké prstence fibrolamelární tkáně s čarami zastaveného růstu (LAGs), kterým ale chybí obvodová vrstva bezcévnaté lamelární tkáně (EFS) charakterizující ukončený růst, zase pro model druhý. Dnešním sauropsidům bez EFS, jako jsou např. krokodýli, kosti aktivně rostou po celý život, s občasným zpomalením nebo dokonce přerušením (které se projeví právě v LAGs), ale žádným definitivním ukončením. Je ale možné, že Rhamphorhynchus ukončený růst měl, nicméně vykazoval určitou developmentální plasticitu, díky níž různí jedinci mohli ve stejném období života růst rozdílným tempem, což by vysvětlovalo i pozorovanou velikostní rozmanitost dospělců. Chybějící EFS by pak šlo vysvětlit buď jako příznak toho, že růst ještě nebyl v době smrti zvířete zcela ukončen, nebo (v souladu s některými pozorováními od paleognátních ptáků; viz Ponton et al. 2004) prostě nejde o nevyhnutelný průvodní jev zakončeného růstu. Autoři dále překvapivě konstatují zarážející, ale dosud neregistrovanou shodu mezi vzorcem růstu ramforyncha a raných ptáků, jako je unenlagiiní Rahonavis nebo protiptáci Concornis a Gobipteryx. Těchto podobností si dřívější autoři nevšimli hlavně proto, že měli ve zvyku stejný jev vysvětlovat odlišnými scénáři: přechod od fibrolamelární k rovnoběžně-vláknité kosti měl indikovat započetí reprodukční aktivity u pterosaurů a brzké ovládnutí schopnosti aktivního letu. Máme-li předpokládat, že u obou skupin měla tato událost stejnou příčinu, jeví se pohlavní dospění spíš nepravděpodobně: u protiptáků by se muselo odehrát extrémně brzy. Na druhou stranu přechod k aktivnímu letu je vyhovující vysvětlení i pro ptakoještěry; pak se před námi ovšem vynořuje zcela odlišná životní historie. Mláďata nebyla superprekociální a schopná vzlétnout bezprostředně po vylíhnutí, ale musela počkat, než dosáhnou jisté minimální velikosti a muskuloskeletální dospělosti.
    Autoři tento návrh elegantně uvádějí v soulad se zjištěními Lü'a a spol. z minulého roku, podle kterých pterosauři vynakládali jen velmi malé rodičovské investice. Tento závěr byl odvozen z poměru mezi velikostí vejce a dospělce darwinoptera (Lü et al. 2011). Vajíčka superprekociálních ptáků naopak obsahují velké množství zásobních látek, které umožňují embryu dosáhnout muskuloskeletální dospělosti ještě před vylíhnutím. Kdyby byl objev pterosauřího vejce v poměru k velikosti těla dospělce skutečně tak nízký jako u šupinatých, nemohlo by obsahovat dost žloutku k zajištění plnohodnotného vývoje mláděte. Rhamphorhynchus tedy zřejmě vzlétal dříve než dnešní altriciální ptáci, ale ne tak pozdě jako ptáci superprekociální: létat mohli až jedinci s rozpětím 30–50% oproti dospělcům a hmotností 7–20%. Odvozenější ptakoještěři jako Pterodaustro zřejmě vzlétali ještě později, teprve po dosažení polovičního rozpětí dospělců. Rychlý růst a současně neschopnost letu u malých mláďat svědčí o určité rodičovské péči, která mohla sestávat např. z krátkého období živení a ochrany. Alternativou je, že mláďata mohla opustit hnízdo ihned po vylíhnutí, ale do dosažení dostatečné velikosti se zdržovala na zemi či ve větvích stromů. Po vzlétnutí následovalo období pomalejšího, ale stále slušně rychlého růstu. Prondvai a spol. přiznávají, že se současnými daty nelze říct, zda se tento růst před smrtí zvířete zastavil nebo ne, ale podobnost zrekonstruovaných růstových křivek ramforyncha a pterodaustra spolu s doklady po EFS dokonce i u ještě bazálnějších pterosaurů (Dimorphodon, Dorygnathus) naznačují, že nejspíš ano.
    Obecně lze říct, že pterosauři nevykazují žádnou jednotnou růstovou strategii a jsou v tomto ohledu blízcí raným ptákům. Pleziomorfickým modelem byl zřejmě rychlý růst až do dospělosti a vzlétnutí teprve po dosažení tělesných rozměrů blízkých dospělcům; ve svrchní juře (z níž pochází Rhamphorhynchus) se ale objevila nová strategie: období rychlého růstu se zkrátilo, ke vzletu došlo dříve a následovalo dlouhé období pomalejšího růstu, které mohlo nebo nemuselo skončit před smrtí zvířete. Pterodaktyloidi typu pterodaustra vykazují velmi podobný vzorec; období rychlého růstu je ale o něco delší a pozdější růst jednoznačně ukončený. Autoři doporučují tuto diverzitu růstových strategií dále zkoumat histologickými metodami.

Zdroje:

• Bennett SC 1995 A statistical study of Rhamphorhynchus from the southern limestone of Germany: year classes of a single large species. J Paleont 69(3): 569–80
• Erickson GM, Rauhut OWM, Zhou Z, Turner AH, Inouye BD, Hu D-Y, Norell MA 2009 Was dinosaurian physiology inherited by birds? Reconciling slow growth in Archaeopteryx. PLoS ONE 4(10): e7390
• Erickson GM, Rogers KC, Yerby SA 2001 Dinosaurian growth patterns and rapid avian growth rates. Nature 412(6845): 429–33
• Louchart A, Viriot L 2011 From snout to beak: the loss of teeth in birds. Trends Ecol Evol 26(12): 663–73
• Lü J-C, Bo X 2011 A new rhamphorhynchid pterosaur (Pterosauria) from the Middle Jurassic Tiaojishan Formation of Western Liaoning, China. Acta Geol Sin - Engl 85(5): 977–83
• Lü J-C, Unwin DM, Deeming DC, Jin X, Liu Y-Q, Ji Q 2011 An egg-adult association, gender, and reproduction in pterosaurs. Science 331(6015): 321–4
• Lü J-C, Unwin DM, Zhao B, Gao C-L, Shen C-Z 2012 A new rhamphorhynchid (Pterosauria: Rhamphorhynchidae) from the Middle/Upper Jurassic of Qinglong, Hebei Province, China. Zootaxa 3158: 1–19
• Padian K, Horner JR, de Ricqlès A 2004 Growth in small dinosaurs and pterosaurs: the evolution of archosaurian growth strategies. J Vert Paleont 24(3): 555–71
• Ponton F, Elżanowski A, Castanet J, Chinsamy A, de Margerie E, de Ricqlès A, Cubo J 2004 Variation of the outer circumferential layer in the limb bones of birds. Acta Ornithol 39(2): 21–4
• Prondvai E, Stein K, Ősi A, Sander MP 2012 Life history of Rhamphorhynchus inferred from bone histology and the diversity of pterosaurian growth strategies. PLoS ONE 7(2): e31392
• Unwin D 2005 The Pterosaurs: From Deep Time. New York: Pi Press