Jednou z velmi významných studií, na kterou jsem si nedokázal v minulých týdnech najít čas, je ta o křídlech ornitomima, která mění náš náhled na evoluci peří.
1. Aktuální náhled na evoluci peří
Opeřený Ornithomimus se svým o něco méně opeřeným mláďatem uprostřed bujné vegetace toho, co se bude o 70 milionů let později zvát Alberta. Autorem rekonstrukce je Julius Csotonyi. Neméně povedená je i klidnější a umírněnější rekonstrukce Julia Lacerdy; nemít přes sebe celá autorovo jméno, přetiskl bych právě ji. (Zdroj: blogs.smithsonianmag.com/dinosaur)
1. Aktuální náhled na evoluci peří
Co se týče otázky, jak hluboko v pan-avianní evoluci peří vlastně vzniklo, už tři roky k žádnému přelomovému objevu nedošlo. Ochmýřený ptakopánvý Tianyulong, vyplňující nepříjemnou mezeru mezi celurosaury a pterosaury, přiměl podstatnou část autorů přiklonit se k názoru, že i podezřelý filamentární pokryv těla pterosaurů je homologický s peřím, a protože žádnou dříve odštěpenou větev pan-avianů než pterosaury zatím neznáme (s možnou čestnou výjimkou skleromochla), neznáme ani žádné primárně neopeřené zástupe ptačí linie archosaurů. Popis opeřeného megalosauroida sciurumima v létě tohoto roku (Rauhut et al. 2012) na tom stěží něco změnil. Ty, kteří s homologií celurosauřího peří a pterosauřích "pycnofibers" nemají problém, stěží může překvapit, že peří měl i dinosaur ležící na stromě mezi oběma skupinami, a ani konzervativní autory zřejmě posun výskytu peří o dva uzly dolů (od celurosaurů k orionidům) zrovna nevytrhne.
Zajímavější je podívat se na evoluci peří samotného. Na zlomu v této oblasti se podíleli především Brush (v sérii biochemických studií z 90. let – viz např. Brush 1993, 1996) a Prum (1999), který k otázce přistoupil z hlediska evolučně-developmentálního. Oba dosti radikálním způsobem vyřešili problém, který biology trápil od 19. století – totiž jak odvodit v zásadě válcovité peří (válcovitý tvar má osten i pochva, z níž pero vyrůstá) z plochých, destičkovitých šupin (Davies 1889). Povrchní podobnosti mezi plochým praporem a plochou šupinou nám nijak nepomůžou: prapor získá svůj rovinný tvar jen poté, co se vynoří z válcovité pochvičky. Ze stejného důvodu je marné poukazovat na "šupinovité" letky tučňáků nebo rýdováky některých rajek. Brushovo a Prumovo řešení je prosté: peří prostě ze šupin nevzniklo.* Stejný závěr byl v té době nutný i z jiného důvodu: ke konci 90. let už stěží mohlo být pochyb o tom, že ptáci jsou dinosauři, a dinosauři prostě šupiny neměli. Občas se tak sice říká drobným hrbolkům patrným na dochovaných otiscích kůže, to ale nejsou překrývající se šupiny, které známe od žijících lepidosaurů a které bychom pro vývoj peří potřebovali. Dinosauří "šupiny" jsou evidentně shodné s těmi na nohou žijících ptáků či mezi krokodýlími osteodermy (anglicky se jim říká scutes), které nevznikají z pokožky (na rozdíl od peří), nýbrž ve škáře. Odvozovat z něčeho takového peří je dosti fantastické: šupiny by se nejprve musely nějak posunout kůží nahoru, odchlípnout, protáhnout a vytvořit překrývající se vzor typický (a podle všeho autapomorfický) pro žijící lepidosaury, který u žádného archosaura (ať už krokodýla, ptáka nebo neptačího dinosaura) nebyl pozorován. Větší smysl by to snad dávalo, kdybychom spolu s BANDem viděli původ ptáků v malých ještěrkovitých zvířátkách typu longiskvamy, i když ne o moc: jelikož šlo o rané archosauromorfy, neměli ani oni žádný zvláštní důvod disponovat integumentem hatérií a šupinatých.
Pozoruhodné je, že starší studie scénář vzniku peří rozdrobováním kompaktní protáhlé šupiny nebraly jako něco, co by nutně odporovalo dinosauřímu původu ptáků: Bakker (1975:70) považoval dorzální šupiny longiskvamy za "a perfect ancestral stage for the insulation of birds" a ještě Záhada dinosaurů evoluci peří vysvětluje právě takto. Problém je, že na konci 90. let jsme už znali opeřené neptačí dinosaury, a to i ty, kteří měli k ptákům docela daleko (Sinosauropteryx), a jejich peří ani trochu nevypadalo jako třepící se šupina. Šlo o monofilamenty výrazně připomínající vláknité peří dnešních kiviů nebo – možná vůbec nejvíce a nejzvláštněji – tzv. trichoptile, což jsou dlouhé, bílé, drátovité "vlásky", kterými porůstají bizarně vyhlížející mláďata některých kukaček**. Model, který dali dohromady Prum & Brush (2002), na tyto nálezy seděl daleko víc. V něm pero začínalo jako jednoduché vlákno, následně přibralo folikul, dělilo se na větve (rami) a paprsky (radii), které srostly, aby vytvořily osten, a vznikem háčků se paprsky mezi sebou zaklínily a prapor dostal svou rovinnou, kompaktní podobu, známou z letek a rýhováků létavých ptáků. Rozšíření tohoto modelu představili Xu & Guo (2009) – v sedmi letech, které mezi studiemi uplynuly, se počet opeřených neptačích dinosaurů dále rozrostl a autoři už mohli nejen rozštěpit jednotlivá stadia Prumova a Brushova scénáře do jemnějších morfotypů, ale ukázat jejich výskyt na pan-avianním kladogramu. Morfotyp 1 (nedělené vlákno) vidíme už u pterosaurů a ptakopánvých. Morfotypy 2 a 3 (chomáček vláken buďto spojených na bázi, nebo trsovitě vyrůstajících z centrálního vlákna) se poprvé objevují u terizinosaurů, čili bazálních maniraptorů. Morfotypy 4 (centrální vlákno, plochý, ale nekompaktní prapor) a 6 (centrální vlákno přeměněno ve výrazný osten, prapor plochý a soudržný) nacházíme u oviraptorosaurů, deinonychosaurů a avialanů. Oviraptorosauři a pozemní deinonychosauři mají letky a rýdováky symetrické (morfotyp 6), ale čtyřkřídlý deinonychosaur M. gui a drtivá většina avialanů už má i aerodynamičtější asymetrické peří (morfotyp 7).
*Situace je ale komplikovanější, protože peří sdílí s archosauřími šupinami spoustu molekulárních homologií na úrovni plakody. Plakoda je zárodkem všech epidermálních útvarů ve velmi rané fázi ontogeneze; u ptačího peří a "scutate scales" na nohou se projevuje coby ztluštění embryonální pokožky nad kondenzací dermálních buněk, zatímco u "reticulate scales" na spodní straně prstů ptačích nohou a krokodýlích šupin plakody nejsou nijak morfologicky vymezeny a nelze je tedy pozorovat coby distinktní útvary (Prum & Dyck 2003). Exprese genů Shh a Bmp2, která plakodě dává předozadní osu, je homologická napříč ptačím peřím a ptačími i krokodýlími šupinami. Peří se potom "napíchlo" na preexistující vývojové dráhy – signální modul Shh-Bmp2 byl kromě předozadní polarizace doplněn o "distální koexpresi", která archosauří šupinu přeměnila na protáhlý, tubulární útvar – "Stage I feather" (Prum 2005). Lze tedy říct, že peří a šupiny nakonec homologické jsou, ale na nižší úrovni, než se čekalo. Situaci lze přirovnat k ptačímu a pterosauřímu křídlu: ta jsou také homologická, ale nikoli jako křídla sloužící k letu (vyšší úroveň), nýbrž pouze jako přední končetiny (nižší úroveň).
**O trichoptilech toho budu muset napsat víc – ze všech obskurních typů jednoduchého peří, které u ptáků najdeme, se tyto keratinizované monofilamenty zdají být nejpodobnější oněm hypotetickým "Stage I feathers", které měly pokrývat tělo prvních pan-avianů. Vzhledem k tomu, že jde o "enormní prodloužení rohovitých pochev, které obalují vyvíjející se peří" (Shelford 1900, viz zde), odpovídají nejstaršímu protopeří dokonce i developmentálně. Stadium I totiž byla právě holá pochva (Prum 1999; Prum & Brush 2002); teprve když vznikl péřový váček a jeho krček ("collar") se diferencoval na periferální vrstvu a bazální vrstvu s podélnými hřebínky dávajícími vznik větvím ("barb ridges"), mohly začít vznikat složitější morfologie (Xu & Guo 2009).
2. Model se komplikuje: tafonomie a nečekaná diverzita
*Situace je ale komplikovanější, protože peří sdílí s archosauřími šupinami spoustu molekulárních homologií na úrovni plakody. Plakoda je zárodkem všech epidermálních útvarů ve velmi rané fázi ontogeneze; u ptačího peří a "scutate scales" na nohou se projevuje coby ztluštění embryonální pokožky nad kondenzací dermálních buněk, zatímco u "reticulate scales" na spodní straně prstů ptačích nohou a krokodýlích šupin plakody nejsou nijak morfologicky vymezeny a nelze je tedy pozorovat coby distinktní útvary (Prum & Dyck 2003). Exprese genů Shh a Bmp2, která plakodě dává předozadní osu, je homologická napříč ptačím peřím a ptačími i krokodýlími šupinami. Peří se potom "napíchlo" na preexistující vývojové dráhy – signální modul Shh-Bmp2 byl kromě předozadní polarizace doplněn o "distální koexpresi", která archosauří šupinu přeměnila na protáhlý, tubulární útvar – "Stage I feather" (Prum 2005). Lze tedy říct, že peří a šupiny nakonec homologické jsou, ale na nižší úrovni, než se čekalo. Situaci lze přirovnat k ptačímu a pterosauřímu křídlu: ta jsou také homologická, ale nikoli jako křídla sloužící k letu (vyšší úroveň), nýbrž pouze jako přední končetiny (nižší úroveň).
**O trichoptilech toho budu muset napsat víc – ze všech obskurních typů jednoduchého peří, které u ptáků najdeme, se tyto keratinizované monofilamenty zdají být nejpodobnější oněm hypotetickým "Stage I feathers", které měly pokrývat tělo prvních pan-avianů. Vzhledem k tomu, že jde o "enormní prodloužení rohovitých pochev, které obalují vyvíjející se peří" (Shelford 1900, viz zde), odpovídají nejstaršímu protopeří dokonce i developmentálně. Stadium I totiž byla právě holá pochva (Prum 1999; Prum & Brush 2002); teprve když vznikl péřový váček a jeho krček ("collar") se diferencoval na periferální vrstvu a bazální vrstvu s podélnými hřebínky dávajícími vznik větvím ("barb ridges"), mohly začít vznikat složitější morfologie (Xu & Guo 2009).
Různé morfologie peří známe od ptačích i neptačích dinosaurů, hrubě korespondující různým fázím Prumova a Brushova modelu. (A) morfotyp 1, jednoduché duté vlákno; (B) morfotyp 2, více vláken spojených u báze, avšak bez brku; (C) morfotyp 3, více vláken napojujících se v jednom místě na centrální vlákno; (D) morfotyp 4, více vláken odvětvujících se podél centrálního vlákna; (E) morfotyp 5, více vláken vyrůstajících z okraje membránovitého útvaru; (F) morfotyp 6, symetrické obrysové pero s rigidním ostnem a uzavřeným, soudržným praporem; (G) morfotyp 7, jako morfotyp 6, ale prapor je asymetrický; (H) morfotyp 8, rigidní osten s membránovitým praporem nerozlišeným do jednotlivých větví. Které z těchto morfotypů jsou pouhými tafonomickými artefakty? Těžko říct, ale minimálně morfotypy 2 a 5 vyvolávají jisté pochyby (Foth 2011). (Zdroj: Xu & Guo 2009: Figure 4)
2. Model se komplikuje: tafonomie a nečekaná diverzita
Na první pohled to vypadá hezky: jednotlivé rysy moderního peří přibývají zhruba v tom pořadí, v jakém by podle evo-devo měly. Na druhý pohled už to tak hezké není: morfotypy, které by se měly objevovat za sebou, mají tendenci objevovat se spolu už při prvním výskytu (2+3, 4+6). Především je ale většina evoluce peří vmáčknuta do těsné blízkosti ptáků: od pterosaurů až po kompsognátidy nevidíme na stromě nic jiného než morfotyp 1. Je sice pravda, že pod označením "morfotyp 1" nebo "stage I feathers" skrýváme docela rozsáhlou diverzitu ("pycnofibers" pterosaurů a protopeří kompsognátidů je vlasovité a ohebné, zatímco integument tianyulonga a psittakosaura byl tuhý a štětinovitý; délka se pohybuje od méně než 3 cm u sinosauropteryga po 16 cm u psittakosaura a tloušťka od 0,2 mm u sciurumima a sinosauropteryga po 1 mm psittakosaurových bodlin – Mayr et al. 2002; Zheng et al. 2009), stále ale jde o nevětvené vlákno.
Existuje několik náznaků, že by tomu tak být nemuselo. Jeden z nich vypíchl Matt Martyniuk na blogu J. Headdena: Currie & Chen (2001), autoři jediného důkladného popisu sinosauropterygova protopteří, nahlásili pravděpodobnou přítomnost centrálních vláken, od nichž se odštěpují větve netvořící prapor – tedy minimálně morfotypu 3 a spíše 4. Hlavní boření propracovaných hypotéz ale obstaral Foth (2011), jehož studii o rozmačkávání čížků lesních v tiskařském lisu* považuji za nejlepší paleontologický experiment poslední dekády. (Studie kontrolovaného hnití kopinatců, o níž jsem se doslechl na přednášce tento víkend, se zdá být z podobného soudku.) Ve Fothových pokusech zploštění – k němuž dochází i při fosilizaci – vytvořilo okolo těla jakési halo, v němž jsou původní detaily nezřetelné: brky, větve i paostny mizí a rozeznatelná je už jen základní vláknitá struktura. Situaci ještě víc komplikuje skutečnost, že tafonomie může zkreslovat i opačným směrem: stlačení jednotlivých vláken vytvoří dojem větvení a složitějších struktur i tam, kde žádné nejsou, a prosáklé tělní tekutiny mohou filamenty slepit do artefaktuálních "srostlých" útvarů (Foth 2011). Prakticky přes noc se tak stala identifikace tělesného pokryvu raných tetanur jako "stage I feathers" dost nejistou – a poněkud oslaben byl i samotný Prumův i Brushův model evoluce peří, který už se nemůže s takovou jistotou opírat o paleontologická data.
*Hodí se zdůraznit, že čížek byl mrtvý už před použitím lisu.
Nyní se zdá, že do minulosti bude posunut další milník v evoluci peří – vznik soudržného praporu ze vzájemně zaklesnutých větví, nezbytné prerekvizity pro evoluci ptačího letu. Co víc, objev nepřichází z Číny, jak je u opeřených neptačích dinosaurů obvyklé, ale z naprosto neočekávaného místa: kanadské Alberty.
3. Opeřený kanadský zázrak
Zelenitsky et al. (2012) už v úvodu svého popisu nových fosilií zmiňují, že dosavadní dominance čínských lokalit zanechala v evoluci peří značné mezery. Kanadská fosilie však vyniká hned v několika ohledech – krom své provenience (z obou Amerik dosud byli jedinými známými opeřenými dinosaury ptáci) i depozičním prostředím. Pozůstatky totiž byly vyzdviženy ze sedimentů shromážděných na někdejším říčním dně, v poměrně hrubozrnném pískovci. Jde o vůbec první druhohorní opeřenou fosilii nalezenou v takovém typu horniny, čímž se podstatně rozšiřuje seznam sedimentů a prostředí, v nichž lze opeřené dinosaury hledat. Dosud bylo fosilní peří známo především z jemnozrnných lagerstätten, jako je Las Hoyas ve Španělsku (známý fosiliemi enantiornitů), Solnhofen v Bavorsku (Archaeopteryx, Juravenator, Sciurumimus) a Liaoning v severovýchodní Číně (většina neptačích opeřených dinosaurů, řada bazálních ptáků). Nyní se ukazuje, že tato výjimečně kvalitní (a tedy vzácná) depoziční prostředí nejsou pro uchování jemného integumentu nezbytnou podmínkou. Pokud se stopy po peří dochovávají i v hrubozrnných pískovcích, je možné, že je časem objevíme i na kostrách dalších severoamerických dinosaurů; jen bude nutné se hodně pozorně dívat. To konec konců potvrzuje i opožděný objev peří u juravenatora, k němuž bylo třeba nasvícení UV zářením (Chiappe & Göhlich 2010). Autoři nicméně připomínají, že dinosauří měkké tkáně byly z železitých pískovců zaznamenány už dříve, byť nešlo zrovna o peří.
Další prvenství se týká fylogenetické pozice fosilie: kanadský objev je vůbec prvním známým opeřeným ornitomimosaurem. Tito "imitátoři ptáků" ve fylogenetických analýzách konzistentně vycházejí v sesterském vztahu s kladem zahrnujícím ptáky, skanzoriopterygidy, deinonychosaury, oviraptorosaury, alvarezsauroidy a terizinosaury (= Maniraptora), s nímž vytváří větší skupinu Maniraptoriformes. Zdá se, že šlo o striktní býložravce (Zanno & Makovicky 2010) – spekulovalo se dokonce i o filtrování vody po způsobu dnešních plameňáků (Makovicky et al. 2004), což je ale pochybné – a vzhledem skutečně nápadně připomínali pštrosy, s výjimkou dlouhého kostěného ocasu. Mezi nejznámější zástupce patří Ornithomimus, Gallimimus nebo gigantický a stále dosti enigmatický mongolský Deinocheirus. Kanadský materiál je přiřaditelný prvnímu z těchto taxonů. Dosud nebylo peří od žádného ornitomimosaura zdokumentováno, přestože původní popis pelekanimima, jednoho z nejbazálnějších zástupců kladu, přítomnost jakéhosi vláknitého integumentu ohlásil (Pérez-Moreno et al. 1994). Briggs et al. (1997) však později ukázali, že šlo o svalová vlákna a že jediná část těla, z níž se skutečně dochovaly otisky kůže, žádný integument nenesla. Jak podotýká Darren Naish, to lze stěží považovat za pozitivní doklad o absenci peří, stále to však znamená, že pro jeho přítomnost dosud důkazy chyběly.
Nové fosilie ornitomimů jsou celkem tři a pocházejí od jedinců v různých ontogenetických stadiích (stejně příhodnou kombinaci vykazoval i Yutyrannus, další významný letošní neptačí opeřenec). Dva z exemplářů jsou opět pokryti vláknitým protopeřím, které autoři klasifikují jako stadia I nebo II sensu Prum & Brush (2002) – stadium I je nerozvětvený filament odpovídající morfotypu 1 Xu'a a Gaa, stadium II vícero vláken spojených u báze (morfotypy 2 nebo 3). Jeden z jedinců, označený katalogovým číslem TMP 2009.110.1, byl asi rok starým mládětem s pernatým pokryvem podél páteře a na končetinách. Vlákna jsou hustě nahloučená k sobě, měří asi 0,5 mm v průměru, dosahují délky až 5 cm a vybíhají kolmo k obrysu těla, kolem nějž vytvářejí "halo" – uchování je přitom trojrozměrné. Jednotlivé filamenty jsou rovnoběžné nebo téměř rovnoběžné a jejich zakřivení naznačuje, že za života zvířete šlo o ohebné struktury spíše než tuhé štětiny. Autoři také poznamenávají, že na pravé ruce jsou uprostřed vláken patrné proužky z kalcitu, které pravděpodobně vyplňují původní centrální dutinu. Na předních končetinách se s peřím děje něco zvláštního: vlákna jsou zde kratší (jen do 1,5 cm) a vějířovitě se rozprostírají okolo příslušných kostí. Druhá fosilie (TMP 2008.70.1) patří dospělci a chybějí jí přední končetiny; integument je zde tloušťkou i délkou jednotlivých vláken shodný s předchozím jedincem, přestože je prezervován jen v podobě jemných dvourozměrných stop. I zde jsou některé filamenty zakřivené, což svědčí o jejich někdejší pružnosti.
Nejzajímavější je ale bezesporu třetí exemplář, což je dospělec s dochovanými předními končetinami (TMP 1995.110.1). Zajímavý je především proto, že kromě jednoduchého filamentárního "protopeří" (jak už jsem jednou napsal, mám pochyby, zda je nálepka "protopeří" ještě užitečná) se na této fosilii vyskytuje i obrysové peří odpovídající 3. nebo vyššímu stadiu v Prumově a Brushově klasifikaci. Důvodem, proč autoři neudávají morfologii těchto per přesněji, je nejistá přítomnost paprsků (radii/barbules), podle nichž Prum & Brush (2002) další stadia rozlišují: nediferencované paprsky se v jejich modelu poprvé objevují u stadia IIIb, a to buďto před vznikem ostnu (stadium IIIa), nebo až po něm. Dalším vývojem je diferenciace proximálních a distálních paprsků, jejich vzájemné zaklesnutí pomocí háčků a vznik soudržného praporu (stadium IV). Uchování extrémně jemných paprsků je dokonce i nad možnosti lagerstätten typu Solnhofenu nebo Liaoningu, kde je jejich přítomnost v dinosauřím peří odvozována pouze nepřímo z kompaktního vzezření praporu (Ji et al. 2001; Prum & Brush 2002; Xu & Guo 2009), takže nepřekvapí, že tato stadia není možné rozlišit ani u kanadské fosilie. Příslušné otisky mají podobu karbonizovaných 2D stop – což, jak Zelenitsky a spol. zmiňují, je u fosilního peří poměrně běžný způsob prezervace (Kellner 2002) – na horní a zadní straně loketní kosti a na horní straně kosti vřetenní. Otisky na loketní kosti mění svou orientaci z posterodistální u bližšího konce kosti na podélnou u vzdálenějšího konce. Silně připomínají úpony krovek (tectrices) u moderních ptáků, což je samo o sobě docela zajímavé. Už delší dobu mě irituje tendence vynechávat krovky z rekonstrukcí neptačích opeřených dinosaurů, která vede k bizarnímu vzhledu předních končetin, z nichž dozadu trčí obnažené letky. Jde o další ukázku toho, že i po nějakých třiceti letech od většinového přijetí dinosauřího původu ptáků se dinosauři v představách umělců pořád nestali ptačími dost. (Dobrý paleo-art se této chyby nedopouští – vynikající Conwayův Deinonychus [přetisklý v boční liště blogu], Tamurovo zobrazení téhož taxonu na wikipedii nebo libovolný maniraptor od Matta Martyniuka mají křídla, která vypadají jako... no, křídla. Na Google Images a v dinoparcích lze ale nalézt spoustu rekonstrukcí, o kterých totéž říct nelze.)
Stopy na loketní a vřetenní kosti jsou konzistentní s přítomností rigidního ostnu a jsou také daleko širší (až 1,5 mm), než je tloušťka filamentárního peří u předchozích dvou jedinců. Některé mají také tvar písmene U s prázdným středem, což naznačuje, že struktura, která je zanechala, byla původně dutá – zrovna jako brk (calamus) obrysového peří. Této identifikaci stop nasvědčuje i jejich velikost a rozmístění.
4. Ontogeneze
Opeření TMP 1995.110.1 od ostatních exemplářů ukazuje, že už u ornitomimosaurů bylo rozlišeno neoptile (prachový šat mláďat) a teleoptile (opeření dospělců, sestávající z prachových i obrysových per). Stejně jako u moderních ptáků, i u ornitomima měla mláďata – v tomto případě stará okolo 1 roku – peří jednoduché a filamentární, zatímco u dospělce bylo přítomno i "pennibrachium". (Což doslova znamená "opeřená paže" a je to vznešenější název pro křídlo, který vytvořili Sullivan et al. [2009] kvůli obavám z toho, že někomu by se nemuselo líbit nazývat křídlem přední končetiny primárně nelétavých dinosaurů.) Co víc, Zelenitsky et al. (2012) uvádějí, že absence letek a dalších pokročilých typů peří od bazálních neptačích celurosaurů může být pouhým důsledkem toho, že jsou tyto taxony známy výhradně z nedospělých jedinců. Článek Mickeyho Mortimera "It's amazing how young most theropod specimens are" v tomto ohledu mluví za vše.
Posunutí vzniku obrysových per a křídel do minulosti umožňuje zavrhnout některé hypotézy o prvotní funkci "pennibrachií". Hypotéza, že křídla od počátku sloužila k plachtění (Bock 1965; Xu et al. 2003), se zdála být nepravděpodobná už od objevu letek na oviraptorosaurech kaudipterygovi a protarcheopterygovi (Ji et al. 1998) – všechny fylogenetické analýzy s několika málo výjimkami (Lü et al. 2002, 2004; Maryańska et al. 2002) totiž ukazují, že oviraptorosauři jsou moderním ptákům vzdálenější než první známí dinosauři schopní nějaké formy pohybu vzduchem (Archaeopteryx, Rahonavis, Microraptor, ?Anchiornis). Ostrom (1974) spekuloval o tom, že první křídla mohla být užitečnou pomůckou při predaci, a Fowler et al. (2011) této domněnce dodali podporu biomechanickou analýzou. Problém je v tom, že ornitomimosauři – nyní nejbazálnější vývojová větev, od níž křídla známe – nebyli predátoři a býložravost by mohla být pro maniraptoriformy ancestrálním způsobem obživy (Zanno & Makovicky 2010; Xu et al. 2011). Na druhou stranu nejde o nepřekonatelný problém: jak Zelenitsky et al. (2012) sami konstatují, je dost možné, že křídla měli i dinosauři ještě bazálnější (jen jsme je zatím neobjevili, protože známe jen juvenilní exempláře), a ti byli draví naprosto spolehlivě. Nejbližšími příbuznými maniraptoriformů jsou totiž kompsognátidi, jako byl třeba konfuciusornitidní ptáky a dromeosauridy požírající Sinocalliopteryx (Xing et al. 2012), a tyrannosauroidi, kteří si snad v tomto ohledu nezaslouží komentář.
Další hypotéza předpokládá, že křídla nejprve pomáhala v pohybu po zemi (podobnou funkci mají i křídla dnešních druhotně nelétavých pštrosů, sloužící jako stabilizátory při běhu), jako to se svým modelem WAIR (Wing-Assisted Inclined Running) prosazuje tým okolo Kena Diala (Dial 2003; Heers & Dial 2012). Zelenitsky a spol. ale upozorňují, že pokud křídla ornitomima hrála nějakou úlohu v pohybu, je dost zvláštní, že ještě u rok starých jedinců nebyla plně vyvinutá (= bez obrysového peří). U moderních ptáků se naproti tomu pera s praporem a ostnem objevují už několik týdnů po vylíhnutí, a to nejen u těch létavých, ale i u těch, kterým křídla slouží k pohybu po zemi, jako jsou třeba mláďata orebice čukar (Heers & Dial 2012). Přestože autoři nevylučují, že ornitomimova křídla našla své uplatnění při pohybu, jako jejich primární funkci preferují sexuální ornamentaci a domnívají se, že je dinosaur využíval při námluvách nebo sezení na vejcích. Shoduje se to s hypotézou, podle níž byla ornamentace vůbec první funkcí peří jako takového (Xu & Guo 2009) – je těžké si představit, že tuhé štětiny tianyulonga (spolu s pterosauřími pycnofibers dost možná nejprimitivnější morfotyp peří, jaký známe, pokud je tedy skutečně homologický s peřím tetanur) sloužily k termoregulaci, jak postulovaly dřívější modely evoluce peří.
5. Acknowledgments
Děkuji Nicolási Diezovi za přístup k fulltextu studie.
Zdroje:
Existuje několik náznaků, že by tomu tak být nemuselo. Jeden z nich vypíchl Matt Martyniuk na blogu J. Headdena: Currie & Chen (2001), autoři jediného důkladného popisu sinosauropterygova protopteří, nahlásili pravděpodobnou přítomnost centrálních vláken, od nichž se odštěpují větve netvořící prapor – tedy minimálně morfotypu 3 a spíše 4. Hlavní boření propracovaných hypotéz ale obstaral Foth (2011), jehož studii o rozmačkávání čížků lesních v tiskařském lisu* považuji za nejlepší paleontologický experiment poslední dekády. (Studie kontrolovaného hnití kopinatců, o níž jsem se doslechl na přednášce tento víkend, se zdá být z podobného soudku.) Ve Fothových pokusech zploštění – k němuž dochází i při fosilizaci – vytvořilo okolo těla jakési halo, v němž jsou původní detaily nezřetelné: brky, větve i paostny mizí a rozeznatelná je už jen základní vláknitá struktura. Situaci ještě víc komplikuje skutečnost, že tafonomie může zkreslovat i opačným směrem: stlačení jednotlivých vláken vytvoří dojem větvení a složitějších struktur i tam, kde žádné nejsou, a prosáklé tělní tekutiny mohou filamenty slepit do artefaktuálních "srostlých" útvarů (Foth 2011). Prakticky přes noc se tak stala identifikace tělesného pokryvu raných tetanur jako "stage I feathers" dost nejistou – a poněkud oslaben byl i samotný Prumův i Brushův model evoluce peří, který už se nemůže s takovou jistotou opírat o paleontologická data.
*Hodí se zdůraznit, že čížek byl mrtvý už před použitím lisu.
Co dělá s peřím rozmáčknutí. Pero z prachového šatu (neoptile) husice liščí (Tadorna tadorna) s jasně rozpoznatelnými větvemi a ostnem (a) a skupinka stejných per stále připojených ke kůži, na níž se tyto struktury rozpoznávají podstatně hůř díky překryvu (b). Níže nerozmáčknuté krycí pero čížka lesního (Carduelis spinus) s nahoře soudržným a dole prachovitým praporem, dlouhým tenkým ostnem a krátkým paostnem (c) a filamentární útvary připomínající fosilie neptačích dinosaurů, které z podobných per zbydou po rozmáčknutí v tiskařském lisu (d). Bílé šipky označují ostny, černé šipky pak artefakty vzniklé slepením jednotlivých větví tělními tekutinami, dobře viditelné na obrázku (e). (B) větve, (C) brk, (cu) kůže, (HR) paosten, (R) osten. (Zdroj: Foth 2011: Figure 2)
Nyní se zdá, že do minulosti bude posunut další milník v evoluci peří – vznik soudržného praporu ze vzájemně zaklesnutých větví, nezbytné prerekvizity pro evoluci ptačího letu. Co víc, objev nepřichází z Číny, jak je u opeřených neptačích dinosaurů obvyklé, ale z naprosto neočekávaného místa: kanadské Alberty.
3. Opeřený kanadský zázrak
Zelenitsky et al. (2012) už v úvodu svého popisu nových fosilií zmiňují, že dosavadní dominance čínských lokalit zanechala v evoluci peří značné mezery. Kanadská fosilie však vyniká hned v několika ohledech – krom své provenience (z obou Amerik dosud byli jedinými známými opeřenými dinosaury ptáci) i depozičním prostředím. Pozůstatky totiž byly vyzdviženy ze sedimentů shromážděných na někdejším říčním dně, v poměrně hrubozrnném pískovci. Jde o vůbec první druhohorní opeřenou fosilii nalezenou v takovém typu horniny, čímž se podstatně rozšiřuje seznam sedimentů a prostředí, v nichž lze opeřené dinosaury hledat. Dosud bylo fosilní peří známo především z jemnozrnných lagerstätten, jako je Las Hoyas ve Španělsku (známý fosiliemi enantiornitů), Solnhofen v Bavorsku (Archaeopteryx, Juravenator, Sciurumimus) a Liaoning v severovýchodní Číně (většina neptačích opeřených dinosaurů, řada bazálních ptáků). Nyní se ukazuje, že tato výjimečně kvalitní (a tedy vzácná) depoziční prostředí nejsou pro uchování jemného integumentu nezbytnou podmínkou. Pokud se stopy po peří dochovávají i v hrubozrnných pískovcích, je možné, že je časem objevíme i na kostrách dalších severoamerických dinosaurů; jen bude nutné se hodně pozorně dívat. To konec konců potvrzuje i opožděný objev peří u juravenatora, k němuž bylo třeba nasvícení UV zářením (Chiappe & Göhlich 2010). Autoři nicméně připomínají, že dinosauří měkké tkáně byly z železitých pískovců zaznamenány už dříve, byť nešlo zrovna o peří.
Další prvenství se týká fylogenetické pozice fosilie: kanadský objev je vůbec prvním známým opeřeným ornitomimosaurem. Tito "imitátoři ptáků" ve fylogenetických analýzách konzistentně vycházejí v sesterském vztahu s kladem zahrnujícím ptáky, skanzoriopterygidy, deinonychosaury, oviraptorosaury, alvarezsauroidy a terizinosaury (= Maniraptora), s nímž vytváří větší skupinu Maniraptoriformes. Zdá se, že šlo o striktní býložravce (Zanno & Makovicky 2010) – spekulovalo se dokonce i o filtrování vody po způsobu dnešních plameňáků (Makovicky et al. 2004), což je ale pochybné – a vzhledem skutečně nápadně připomínali pštrosy, s výjimkou dlouhého kostěného ocasu. Mezi nejznámější zástupce patří Ornithomimus, Gallimimus nebo gigantický a stále dosti enigmatický mongolský Deinocheirus. Kanadský materiál je přiřaditelný prvnímu z těchto taxonů. Dosud nebylo peří od žádného ornitomimosaura zdokumentováno, přestože původní popis pelekanimima, jednoho z nejbazálnějších zástupců kladu, přítomnost jakéhosi vláknitého integumentu ohlásil (Pérez-Moreno et al. 1994). Briggs et al. (1997) však později ukázali, že šlo o svalová vlákna a že jediná část těla, z níž se skutečně dochovaly otisky kůže, žádný integument nenesla. Jak podotýká Darren Naish, to lze stěží považovat za pozitivní doklad o absenci peří, stále to však znamená, že pro jeho přítomnost dosud důkazy chyběly.
Nové fosilie ornitomimů jsou celkem tři a pocházejí od jedinců v různých ontogenetických stadiích (stejně příhodnou kombinaci vykazoval i Yutyrannus, další významný letošní neptačí opeřenec). Dva z exemplářů jsou opět pokryti vláknitým protopeřím, které autoři klasifikují jako stadia I nebo II sensu Prum & Brush (2002) – stadium I je nerozvětvený filament odpovídající morfotypu 1 Xu'a a Gaa, stadium II vícero vláken spojených u báze (morfotypy 2 nebo 3). Jeden z jedinců, označený katalogovým číslem TMP 2009.110.1, byl asi rok starým mládětem s pernatým pokryvem podél páteře a na končetinách. Vlákna jsou hustě nahloučená k sobě, měří asi 0,5 mm v průměru, dosahují délky až 5 cm a vybíhají kolmo k obrysu těla, kolem nějž vytvářejí "halo" – uchování je přitom trojrozměrné. Jednotlivé filamenty jsou rovnoběžné nebo téměř rovnoběžné a jejich zakřivení naznačuje, že za života zvířete šlo o ohebné struktury spíše než tuhé štětiny. Autoři také poznamenávají, že na pravé ruce jsou uprostřed vláken patrné proužky z kalcitu, které pravděpodobně vyplňují původní centrální dutinu. Na předních končetinách se s peřím děje něco zvláštního: vlákna jsou zde kratší (jen do 1,5 cm) a vějířovitě se rozprostírají okolo příslušných kostí. Druhá fosilie (TMP 2008.70.1) patří dospělci a chybějí jí přední končetiny; integument je zde tloušťkou i délkou jednotlivých vláken shodný s předchozím jedincem, přestože je prezervován jen v podobě jemných dvourozměrných stop. I zde jsou některé filamenty zakřivené, což svědčí o jejich někdejší pružnosti.
Juvenilní jedinec taxonu Ornithomimus edmontonicus TMP 2009.110.1 na fotografii (A) a interpretační kresbě (B), zdůrazňující jeho pernatý pokryv těla a vyznačující záběr detailních snímků níže. (C) histologie metetarzálu ukazuje vysoce vaskularizovanou kost bez růstových linií, indikující věk pod 1 rok. (D) detail na otisky protopeří pod krční páteří, s bílou šipkou ukazující na zakřivená vlákna a černou šipkou na možný svazek několika filamentů. (E) detail na distální pravou přední končetinu, zachycující peří vějířovitě vybíhající od osy ruky a v některých místech jeho kalcitovou výplň. (F) detail na peří podél obrysu břicha a stehna. (ce) krční obratle, (fe) stehenní kost, (hu) pažní kost, (il) kyčelní kost, (mc) metakarpál, (ra) vřetenní kost, (r) žebro, (ul) loketní kost, (u) prstní článek nesoucí dráp. Pruh měřítka: 10 cm (A, B), 0,5 mm (C), 2 cm (D), 1 cm (E), 5 cm (F). (Zdroj: Zelenitsky et al. 2012: Figure 1)
Nejzajímavější je ale bezesporu třetí exemplář, což je dospělec s dochovanými předními končetinami (TMP 1995.110.1). Zajímavý je především proto, že kromě jednoduchého filamentárního "protopeří" (jak už jsem jednou napsal, mám pochyby, zda je nálepka "protopeří" ještě užitečná) se na této fosilii vyskytuje i obrysové peří odpovídající 3. nebo vyššímu stadiu v Prumově a Brushově klasifikaci. Důvodem, proč autoři neudávají morfologii těchto per přesněji, je nejistá přítomnost paprsků (radii/barbules), podle nichž Prum & Brush (2002) další stadia rozlišují: nediferencované paprsky se v jejich modelu poprvé objevují u stadia IIIb, a to buďto před vznikem ostnu (stadium IIIa), nebo až po něm. Dalším vývojem je diferenciace proximálních a distálních paprsků, jejich vzájemné zaklesnutí pomocí háčků a vznik soudržného praporu (stadium IV). Uchování extrémně jemných paprsků je dokonce i nad možnosti lagerstätten typu Solnhofenu nebo Liaoningu, kde je jejich přítomnost v dinosauřím peří odvozována pouze nepřímo z kompaktního vzezření praporu (Ji et al. 2001; Prum & Brush 2002; Xu & Guo 2009), takže nepřekvapí, že tato stadia není možné rozlišit ani u kanadské fosilie. Příslušné otisky mají podobu karbonizovaných 2D stop – což, jak Zelenitsky a spol. zmiňují, je u fosilního peří poměrně běžný způsob prezervace (Kellner 2002) – na horní a zadní straně loketní kosti a na horní straně kosti vřetenní. Otisky na loketní kosti mění svou orientaci z posterodistální u bližšího konce kosti na podélnou u vzdálenějšího konce. Silně připomínají úpony krovek (tectrices) u moderních ptáků, což je samo o sobě docela zajímavé. Už delší dobu mě irituje tendence vynechávat krovky z rekonstrukcí neptačích opeřených dinosaurů, která vede k bizarnímu vzhledu předních končetin, z nichž dozadu trčí obnažené letky. Jde o další ukázku toho, že i po nějakých třiceti letech od většinového přijetí dinosauřího původu ptáků se dinosauři v představách umělců pořád nestali ptačími dost. (Dobrý paleo-art se této chyby nedopouští – vynikající Conwayův Deinonychus [přetisklý v boční liště blogu], Tamurovo zobrazení téhož taxonu na wikipedii nebo libovolný maniraptor od Matta Martyniuka mají křídla, která vypadají jako... no, křídla. Na Google Images a v dinoparcích lze ale nalézt spoustu rekonstrukcí, o kterých totéž říct nelze.)
Stopy na loketní a vřetenní kosti jsou konzistentní s přítomností rigidního ostnu a jsou také daleko širší (až 1,5 mm), než je tloušťka filamentárního peří u předchozích dvou jedinců. Některé mají také tvar písmene U s prázdným středem, což naznačuje, že struktura, která je zanechala, byla původně dutá – zrovna jako brk (calamus) obrysového peří. Této identifikaci stop nasvědčuje i jejich velikost a rozmístění.
Kostra dospělého ornitomima s označením TMP 1995.110.1 (A) s dochovanými známkami moderního peří s ostnem a praporem v podobě značek na kosti loketní (vlevo) a vřetenní (vpravo) (B). Intepretační kresba vyznačeného místa na loketní kosti ukazuje rozložení a orientaci těchto stop (C); modrou barvou jsou vyznačeny značky ve tvaru háčku nebo písmene U, které na kosti pravděpodobně zanechala nějaká podélně nebo šikmo orientovaná dutá struktura – brk obrysového pera. Pruh měřítka: 50 cm (A), 2 cm (B), 1 cm (C). (Zdroj: Zelenitsky et al. 2012: Figure 3)
4. Ontogeneze
Opeření TMP 1995.110.1 od ostatních exemplářů ukazuje, že už u ornitomimosaurů bylo rozlišeno neoptile (prachový šat mláďat) a teleoptile (opeření dospělců, sestávající z prachových i obrysových per). Stejně jako u moderních ptáků, i u ornitomima měla mláďata – v tomto případě stará okolo 1 roku – peří jednoduché a filamentární, zatímco u dospělce bylo přítomno i "pennibrachium". (Což doslova znamená "opeřená paže" a je to vznešenější název pro křídlo, který vytvořili Sullivan et al. [2009] kvůli obavám z toho, že někomu by se nemuselo líbit nazývat křídlem přední končetiny primárně nelétavých dinosaurů.) Co víc, Zelenitsky et al. (2012) uvádějí, že absence letek a dalších pokročilých typů peří od bazálních neptačích celurosaurů může být pouhým důsledkem toho, že jsou tyto taxony známy výhradně z nedospělých jedinců. Článek Mickeyho Mortimera "It's amazing how young most theropod specimens are" v tomto ohledu mluví za vše.
Posunutí vzniku obrysových per a křídel do minulosti umožňuje zavrhnout některé hypotézy o prvotní funkci "pennibrachií". Hypotéza, že křídla od počátku sloužila k plachtění (Bock 1965; Xu et al. 2003), se zdála být nepravděpodobná už od objevu letek na oviraptorosaurech kaudipterygovi a protarcheopterygovi (Ji et al. 1998) – všechny fylogenetické analýzy s několika málo výjimkami (Lü et al. 2002, 2004; Maryańska et al. 2002) totiž ukazují, že oviraptorosauři jsou moderním ptákům vzdálenější než první známí dinosauři schopní nějaké formy pohybu vzduchem (Archaeopteryx, Rahonavis, Microraptor, ?Anchiornis). Ostrom (1974) spekuloval o tom, že první křídla mohla být užitečnou pomůckou při predaci, a Fowler et al. (2011) této domněnce dodali podporu biomechanickou analýzou. Problém je v tom, že ornitomimosauři – nyní nejbazálnější vývojová větev, od níž křídla známe – nebyli predátoři a býložravost by mohla být pro maniraptoriformy ancestrálním způsobem obživy (Zanno & Makovicky 2010; Xu et al. 2011). Na druhou stranu nejde o nepřekonatelný problém: jak Zelenitsky et al. (2012) sami konstatují, je dost možné, že křídla měli i dinosauři ještě bazálnější (jen jsme je zatím neobjevili, protože známe jen juvenilní exempláře), a ti byli draví naprosto spolehlivě. Nejbližšími příbuznými maniraptoriformů jsou totiž kompsognátidi, jako byl třeba konfuciusornitidní ptáky a dromeosauridy požírající Sinocalliopteryx (Xing et al. 2012), a tyrannosauroidi, kteří si snad v tomto ohledu nezaslouží komentář.
Distribuce různých tělesných pokryvů napříč fylogenezí plazopánvých dinosaurů. Za "vláknité peří" (filamentous feathers) zde autoři označují všechna stadia a morfotypy, která postrádají rigidní osten (stadia I, II a IIIb sensu Prum & Brush 2002; morfotypy 1–5 sensu Xu & Guo 2009), za "vyztužené peří" (shafted feathers) naopak ta pera, která ostnem disponují (stadia IIIa, IIIa+b, IV a Va,b sensu Prum & Brush 2002; morfotypy 6 a 7 sensu Xu & Guo 2009). Fylogeneze, do níž autoři jednotlivé fáze evoluce peří na obrázku dosadili, je dost šílená; jako základ údajně posloužili Turner et al. (2007), kteří ale několik vyobrazených skupin vůbec nezahrnuli do analýzy. Klad (Therizinosauria + Oviraptorosauria) už rozsáhlejší analýzy posledních let nedokázaly odhalit a klad složený z celurosaurů a megalosauroidů, který by zároveň vylučoval karcharodontosaury, k mému nejlepšímu vědomí neodhalil vůbec nikdy nikdo. Autoři berou v úvahu hypotézu, podle níž se k hrbolkům na loketní kosti karcharodontosaurida konkavenatora připojovaly nešupinové integumentární útvary (Ortega et al. 2010) – ve skutečnosti jde zřejmě jen o mezisvalové linie, a proto skupině na stromu dávají otazník. Zelený uzel označuje teropody, žlutý maniraptory. Modře jsou vyznačeny vývojové větve, od nichž jsou známa buď pennibrachia (zde definovaná jako přední končetiny s moderními obrysovými pery, které nesloužily k letu – vyznačeno zeleně), nebo "pravá" křídla (tj. opeřené přední končetiny sloužící k letu nebo plachtění, případně ty, které tuto funkci druhotně ztratily – vyznačeno šedě). (Zdroj: Zelenitsky et al. 2012: Figure 4c)
Další hypotéza předpokládá, že křídla nejprve pomáhala v pohybu po zemi (podobnou funkci mají i křídla dnešních druhotně nelétavých pštrosů, sloužící jako stabilizátory při běhu), jako to se svým modelem WAIR (Wing-Assisted Inclined Running) prosazuje tým okolo Kena Diala (Dial 2003; Heers & Dial 2012). Zelenitsky a spol. ale upozorňují, že pokud křídla ornitomima hrála nějakou úlohu v pohybu, je dost zvláštní, že ještě u rok starých jedinců nebyla plně vyvinutá (= bez obrysového peří). U moderních ptáků se naproti tomu pera s praporem a ostnem objevují už několik týdnů po vylíhnutí, a to nejen u těch létavých, ale i u těch, kterým křídla slouží k pohybu po zemi, jako jsou třeba mláďata orebice čukar (Heers & Dial 2012). Přestože autoři nevylučují, že ornitomimova křídla našla své uplatnění při pohybu, jako jejich primární funkci preferují sexuální ornamentaci a domnívají se, že je dinosaur využíval při námluvách nebo sezení na vejcích. Shoduje se to s hypotézou, podle níž byla ornamentace vůbec první funkcí peří jako takového (Xu & Guo 2009) – je těžké si představit, že tuhé štětiny tianyulonga (spolu s pterosauřími pycnofibers dost možná nejprimitivnější morfotyp peří, jaký známe, pokud je tedy skutečně homologický s peřím tetanur) sloužily k termoregulaci, jak postulovaly dřívější modely evoluce peří.
5. Acknowledgments
Děkuji Nicolási Diezovi za přístup k fulltextu studie.
Zdroje:
- http://scienceblogs.com/tetrapodzoology/2008/10/15/perhaps-the-weirdest-chicks/
- http://finchwench.wordpress.com/2008/07/14/hairy-and-yoke-toed/
- http://blogs.smithsonianmag.com/dinosaur/.../feathery-ostrich-mimics-enfluffle-the...tree/
- http://scienceblogs.com/tetrapodzoology/2007/02/28/feathers-and-filaments-of-nona/
- http://dml.cmnh.org/2002Nov/msg00001.html
- http://dml.cmnh.org/2005Jul/msg00226.html
- http://theropoddatabase.blogspot.cz/2012/01/its-amazing-how-young-most-theropod...
- Bakker RT 1975 Dinosaur renaissance. Sci Am 232(4): 58–78
- Berger AJ, Lunk WA 1954 The pterylosis of the nestling Coua ruficeps. Wilson Bull 66(2): 119–26
- Bock WJ 1965 The role of adaptive mechanisms in the origin of higher levels of organization. Syst Zool 14: 272–87
- Briggs DEG, Wilby PR, Pérez-Moreno BP, Sanz JL, Fregenal-Martinez M 1997 The mineralization of dinosaur soft tissue in the Lower Cretaceous of Las Hoyas, Spain. J Geol Soc Lond 154: 587–8
- Brush AH 1993 The origin of feathers: A novel approach. 121–62 in Farner DS, King JR, Parkes KC, eds. Avian Biology, Vol. 9. New York: Acad Press
- Brush AH 1996 On the origin of feathers. J Evol Biol 9(2): 131–42
- Chiappe LM, Göhlich UB 2010 Anatomy of Juravenator starki (Theropoda: Coelurosauria) from the Late Jurassic of Germany. N Jahrb Geol Paläont Abh 258(3): 257–96
- Currie PJ, Chen P-J 2001 Anatomy of Sinosauropteryx prima from Liaoning, northeastern China. Can J Earth Sci 38(1): 705–27
- Davies HR 1889 Die Entwicklung der Feder und ihre Beziehungen zu anderen Integumentgebilden. Morphol Jahrb 15: 560–645
- Dial KP 2003 Wing-assisted incline running and the evolution of flight. Science 299(5605): 402–4
- Foth C 2011 On the identification of feather structures in stem-line representatives of birds: evidence from fossils and actuopalaeontology. Paläont Z 86(1): 91–102
- Fowler DW, Freedman EA, Scannella JB, Kambic RE 2011 The predatory ecology of Deinonychus and the origin of flapping in birds. PLoS ONE 6(12): e28964
- Heers AM, Dial KP 2012 From extant to extinct: locomotor ontogeny and the evolution of avian flight. Trends Ecol Evol 27(5): 296–305
- Ji Q, Norell MA, Gao K-Q, Ji S-A, Ren D 2001 The distribution of integumentary structures in a feathered dinosaur. Nature 410(6832): 1084–8
- Kellner AWA 2002 A review of avian Mesozoic fossil feathers. 389–404 in Chiappe LM, Witmer LM, eds. Mesozoic birds: Above the Heads of Dinosaurs. Berkeley, CA: Univ of California Press
- Lü J-C, Dong Z, Azuma Y, Barsbold R, Tomida Y 2002 Oviraptorosaurs compared to birds. 175–89 in Zhou Z, Zhang F, eds. Proceedings of the 5th Symposium of the Society of Avian Paleontology and Evolution. Beijing: Beijing Science Press
- Lü J-C, Tomida Y, Azuma Y, Dong Z-M, Lee Y-N 2004 New oviraptorid dinosaur (Dinosauria: Oviraptorosauria) from the Nemegt Formation of southwestern Mongolia. Bull Nat Sci Mus Tokyo Ser C 30: 65–130
- Makovicky PJ, Kobayashi Y, Currie PJ 2004 Ornithomimosauria. 137–50 in Weishampel DB, Dodson P, Osmólska H, eds. The Dinosauria, 2nd edition. Berkeley, CA: Univ of California Press
- Maryańska T, Osmólska H, Wolsan M 2002 Avialan status for Oviraptorosauria. Acta Palaeont Pol 47(1): 97–116
- Mayr G, Peters DS, Plodowski G, Vogel O 2002 Bristle-like integumentary structures at the tail of the horned dinosaur Psittacosaurus. Naturwiss 89(8): 361–5
- Ortega F, Escaso F, Sanz JL 2010 A bizarre, humped Carcharodontosauria (Theropoda) from the Lower Cretaceous of Spain. Nature 467(7312): 203–6
- Ostrom JH 1974 Archaeopteryx and the origin of flight. Quart Rev Biol 49: 27–47
- Pérez-Moreno BP, Sanz JL, Buscalioni AD, Moratalla JJ, Ortega F, Rasskin-Gutman D 1994 A unique multitoothed ornithomimosaur from the Lower Cretaceous of Spain. Nature 370(6488): 363–7
- Prum RO 1999 Development and evolutionary origin of feathers. J Exp Zool (Mol Dev Evol) 285B: 291–306
- Prum RO 2005 Evolution of the morphological innovations of feathers. J Exp Zool (Mol Dev Evol) 304B: 570–9
- Prum RO, Brush AH 2002 The evolutionary origin and diversification of feathers. Quart Rev Biol 77(3): 261–95
- Prum RO, Dyck J 2003 A hierarchical model of plumage: morphology, development, and evolution. J Exp Zool (Mol Dev Evol) 298B: 73–90
- Rauhut OWM, Foth C, Tischlinger H, Norell MA 2012 Exceptionally preserved juvenile megalosauroid theropod dinosaur with filamentous integument from the Late Jurassic of Germany. Proc Natl Acad Sci USA 109(29): 11746–51
- Shelford R 1900 On the pterylosis of the embryos and nestlings of Centropus sinensis. Ibis 42(4): 654–67
- Sullivan C, Hone DWE, Xu X, Zhang F-C 2009 The asymmetry of the carpal joint and the evolution of wing folding in maniraptoran theropod dinosaurs. Proc R Soc B 277(1690): 2027–33
- Turner AH, Pol D, Clarke JA, Erickson GM, Norell MA 2007 A basal dromaeosaurid and size evolution preceding avian flight. Science 317(5843): 1378–81 [Supporting Online Material]
- Xing L-D, Bell PR, Persons WS, Ji S-A, Miyashita T, Burns ME, Ji Q, Currie PJ 2012 Abdominal contents from two large Early Cretaceous compsognathids (Dinosauria: Theropoda) demonstrate feeding on confuciusornithids and dromaeosaurids. PLoS ONE 7(8): e44012
- Xu X, Guo Y 2009 The origin and early evolution of feathers: insights from recent paleontological and neontological data. Vert PalAs 47(4): 311–29
- Xu X, You H-L, Du K, Han F-L 2011 An Archaeopteryx-like theropod from China and the origin of Avialae. Nature 475(7357): 465–70
- Xu X, Zhou Z, Wang X-L, Kuang X-W, Zhang F-C, Du X-K 2003 Four-winged dinosaurs from China. Nature 421(6921): 335–40
- Zanno LE, Makovicky PJ 2010 Herbivorous ecomorphology and specialization patterns in theropod dinosaur evolution. Proc Natl Acad Sci USA 108(1): 232–7
- Zelenitsky DK, Therrien F, Erickson GM, Debuhr CL, Kobayashi Y, Eberth DA, Hadfield F 2012 Feathered non-avian dinosaurs from North America provide insight into wing origins. Science 338(6106): 510–4
- Zheng X-T, You H-L, Xu X, Dong Z-M 2009 An Early Cretaceous heterodontosaurid dinosaur with filamentous integumentary structures. Nature 458(7236): 333–6
