pan-Aves

    O limusaurovi jsem na blogu napsal hned v jeho začátcích - označil jsem ho za nejdůležitější objev v pan-avianní paleontologii roku 2009. Je pravda, že je těžké najít měřítko, ve kterém by tento čínský býložravý ceratosaur alespoň částečně neposunul dosavadní představy o svém kladu, ať už se týkají ekologie, evoluce nebo geografie. To, čím si ovšem Limusaurus vysloužil největší pozornost, je jeho možný příspěvek do diskuze o homologii ptačích a dinosauřích prstů. V prvním článku jsem ale zcela zanedbal protistudii, kterou pohotově sepsali původní proponenti heomeotického posunu v teropodní hypotézy.

    Historii debaty o ptačích prstech jsem zrekapituloval už v prvním článku. Holmgren (1955) ve studii, která zároveň byla ojedinělým návrhem na dinosauří původ ptáků v období mezi popisem euparkerie a Ostromovým popisem deinonycha, velmi jasně prokázal, že prsty na ptačí ruce jsou II, III a IV z plesiomorficky pětiprsté amniotí ruky. Paleontologové ale zároveň dlouho předpokládali, že prsty na dinosauří ruce jsou I až III - v evoluční sekvenci od herrerasauridů  po maniraptory je pěkně vidět, jak prsty IV a V postupně mizí, až se konečně vytratí i jejich poslední zbytky; zápsrtní kosti (metakarpály) a zbyde dokonale tříprstá ruka. Když ovšem ožila dinosauří hypotéza a přiklonila se k ní většina paleontologů, problém mezi odlišnými "číslováními" vyvstal v plné síle. Wagner & Gauthier (1999) ovšem přišli s elegantním řešením celého problému: genetika úspěšně ukázala, že identina a pozice jednotlivých prstů jsou docela odlišné věci. Nebylo by tedy možné, že by došlo k události - homeotickému posunu - při které by se charakteristiky prstů I až III přesunuly na zárodečné kondenzace (Anlagen) II až IV? Snad ano - z manipulací s embryi víme, že něco takového z principu možné je, ovšem paleontologové i embryologové raději zůstali u toho, že odmítali důkazy druhého tábora. Witmer (2002) se přidržel tvrzení, že hypotéza I-II-III je "nejkonzervativnější a nejlépe podložená", zatímco Larsson & Wagner (2002) stejně jako Galis et al. (2003) triumfovali s tím, že ve velmi rané fázi vývoje našli na kuřecí ruce pět zárodečných kondenzací, a že ty, které se v následujícím vývoji neztratily, jsou definitivně Anlagen II-IV. To je pokrok oproti Hinchliffovi, jehož tvrzení, že i v nejranější fázi jsou přítomné pouze čtyři kondenzace, jsem citoval v minulém článku. Galis et al. (2003) to ovšem využili k popření homeotické transformace s tím, že tato událost by teropodům nepřinesla žádnou zjevnou adaptivní výhodu, která si vynutila např. částečný přenos charakteristik prvního prstu na druhou nebo čtvrtou kondenzaci u arboreálních ptáků, a že nejparsimonnější je identifikovat teropodní prsty jako II-III-IV.

    Objev limusaura přinesl neuvěřitelně lákavou možnost, že ve fosilním záznamu máme možnost spatřit přelomovou evolučně-developmentární událost, u které bychom snad mohli zjistit i její genetické pozadí a simulovat jí v laboratoři. Co víc by mohl biolog chtít? Naneštěstí spousta polo-profesionálů a paleontologů po objevu upozornila na to, že Limusaurus představuje v evoluci teropodů příliš brzký bod na to, aby právě u něj došlo k oné kritické události. Wagner a Gauthier si sami představovali, že k transformaci došlo mezi torvosaurem (megalosauroidy) a allosaurem (neotetanurami). Není mi moc jasné proč - čtvrtý prst nemají ani ty nejbazálnější tetanury, ale čtvrtý metakarpál se vyskytuje u allosauroidů i u celura (Holtz et al. 2004), a tak je těžké najít něco, co by neotetanury vymezovalo oproti bazálnějším teropodům. Z modelu každopádně vyplývá, že nejde ruku homeoticky transformovat, dokud má čtyři prsty: k události dochází v okamžiku, kdy zaniká první vývojová kondenzace. Tehdy se prst I přesune na kondenzaci II, prst II na kondenzaci III, prst III na kondezaci IV a pátá kondenzace prst ztratí.

    Původní kolektiv autorů se své námitky rozhodl zformulovat v peer-reviewed práci. Tu postoupili žurnálu Nature, který ji zamítl - ne, že by s ní bylo něco špatně, ale tabloidu s rekordním impakt faktorem se nezdála dost významná. Vargas et al. (2009) ji proto alespoň zaslali do citovatelného online archivu Nature Precedings. Ten se do světa pan-avianní paleontologie zapsal při nechvalně proslulém úniku epidexipteryga. Jak už bylo řečeno, články z něj lze citovat, ale ještě neprošly recenzí, což byl problém v případě nomenklatorického aktu (vztyčení nového druhu), o který se pokusili Xu a kolektiv. Podle popisu Nature Publishing Group jde o "službu umožňující výzkumníkům sdílet, diskutovat a citovat svá počáteční zjištění před jejich publikací." Co si tedy připravili Vargas a spol.?

    Na závěrech, které předložili Xu et al. (2009) v popisu limusaura, se jim nelíbí především implikace, podle které by prsty všech tetanur už vyrůstaly z kondenzací II až IV. Argumentují tedy, že ztráta prvního prstu u limusaura je autapomorfická a tedy bez souvislosti s vývojem ptačího křídla. Vargas a kolektiv tvrdí, že pokud by redukovaná morfologie limusaurovy ruky byla přítomna u společného předka ceratosaurů a tetanur, muselo by se několik znaků původních prstů I, II a III ztratit a pak znovu vyvinout na prstech II, III a IV. Schéma, které Vargas et al. (2009) předkládají, to ukazuje: konkrétně by šlo o dva prstní články na prstu I (přítomné u bazálních teropodů i bazálních tetanur, ale ne u limusaura) a tři články na prstu III (u limusaura jsou jen dva). Autoři se také odvolávají na tvrzení Xua a kolektivu, že kódovat tetanuří prsty jako II-IV je minimálně o 10 kroků parsimonnější, než předpokládat transformaci I-II-III → II-III-IV ve kterémkoli bodě tetanuří evoluce. Podle nich je to pravda jen tehdy, když předpokládáme, že ptačí prsty jsou II až IV, což je založeno výhradně na embryologické evidenci. Upřímně, tuto výhradu (je-li to vůbec výhrada) vůbec nechápu. Wagnerova a Gauthierova studie byla přelomová právě v tom, že ukázala, že embryologové mají s identifikací ptačích prstů pravdu, a že tento fakt nebrání jejich evoluci z teropodů s prsty I až III.

Errata (14.5.2011): Výše uvedené vyplývá z mého nepochopení toho, co Vargas et al. (2009) napsali. Je naprostá pravda, že embryologové potvrdili, že ptačí prsty vyrůstají ze zárodečných kondenzací 2, 3, 4. Rozdíl je v tom, že Vargas et al. (2009) tvrdí, stejně jako již dříve Wagner & Gauthier (1999), že z těchto kondenzací rostou skutečné prsty I, II, III (které definují interakce mezi specifickou třídou HoxD genů ve vyvíjejícím se embryu), zatímco podle Xua a spol. jsou to prsty II, III, IV, na kterých se znovu vyvinuly charakteristiky sice blízce, avšak povrchně připomínající dávné prsty I, II, III. Podle Wagnera, Gauthiera a Vargase nebyla žádná ze tří původních identit (I, II, III) nikdy ztracena, pouze se přesunuly jinam. Podle Xua a spol. ovšem byla v jednom bodě teropodní evoluce nadobro ztracena identita prstu I. Až potom prst II ztratil svoje charakteristické znaky a začal se (konvergentně) blížit prstu I, prst III udělal totéž a získal tvar někdejšího prstu II atd. To, co Xu et al. (2009) navrhli, ve skutečnosti asi vůbec není homeotický posun. Detaily viz zde.

Podle Vargase a spol. je srovnání dále neinformativní, jelikož ignoruje podobnosti prstních článků a metakarpálů, které prsty ptačí ruky sdílí s prvním až třetím prstem jiných než tetanurních teropodů. I to je trochu pochybné; Xu et al. (2009) např. ukázali, že dorzolaterální (= horní postranní) roh proximálního konce druhého metakarpálu u non-tetanurních teropodů lehce přečnívá na horní stranu metakarpálu třetího. U limusaura tato příruba vybíhá po metakarpálu distálně a vytváří velkou styčnou plochu s třetím metakarpálem. U tetanur stejná situace nastává mezi vnitřním a středním metakarpálem, což naznačuje, že bychom je měli číslovat také II a III. Stejně tak proximální konec čtvrtého metakarpálu non-tetanurních teropodů je přitištěn k ventrolaterální straně metakarpálu III podobně, jako u tetanur vnější metakarpál kontaktuje metakarpál prostřední.*
    Zpět ale ke kritice Vargase a kolektivu. Podle nich mají prsty ceratosaurů a tetanur identitu I-II-III ve srovnání s bazálnějšími teropody, přičemž v jistém bodě uvnitř tetanur, když byla ztracena první zárodečná kondenzace, začaly tyto prsty vyrůstat z kondenzací II, III a IV. Dokazuje to fakt, že prvnímu, "anteriornímu" prstu embryonálního křídla chybí exprese většiny HoxD genů (konkrétně jde o HoxD-10, HoxD-11 a HoxD-12). I u aligátora chybí exprese HoxD-11 jen u prvního prstu, což ukazuje na jakési všeobecné archosauří zákonitosti prstní redukce. Pokusy s cyklopaminem ukázaly, že oblast exprese specifického HoxD genu a celou prstní morfologii lze přenést na jiné místo vyvíjející se chrupavky - na jinou zárodečnou kondenzaci. Vargas et al. (2009) opakují, že totéž se stalo přirozeným způsobem někdy v době, kdy rané tetanury ztratili prst IV. (A ještě jednou: pokud pojmem "digit" nerozumíme i holý metakarpál, což se většinou neděje, muselo by ke ztráte čtvrtého prstu dojít při vzniku tetanur, ne uvnitř nich.) Je prý diskutabilní, zda je možné, aby se několik morfologií prstů ztratilo a pak znovu objevilo na odlišných pozicích, a pokud ano, zda bychom takovému jevu vůbec mohli říkat homeotický posun. Limusaurus prý obohacuje naše znalosti o redukci prstů mezi teropody, nepředstavuje žádný důkaz pro to, že by linie vedoucí k ptákům ztratila a znovu získala typické prstní morfologie.

[Poznámky v hranatých závorkách byly doplněny 14.5.2011]

*Xu et al. (2009) výčtem těchto podobností nechtěli říct, že bychom měli identifikovat prsty všech teropodů jako II-III-IV [jenom všech tetanur]. Místo toho se domnívají, že homeotický posun byla pomalá, pozvolná událost [kterou by už ovšem developmentální biologové už asi vůbec homeotickým posunem nenazývali], k jejíž první fázi došlo ještě před oddělením ceratosaurů a tetanur. Ceratosauři, jejichž morfologie rukou je obecně velmi zvláštní, by měli dokumentovat její prostřední fázi. V době, kdy se nejranější tetanury začaly rozrůzňovat, už měl být posun dokončen. Autoři doslova uvádějí, že bilaterální redukce ruky (týkající se tedy prstů I a V) se týkala celého kladu Averostra, který vnímají jako (Ceratosauria + Tetanurae). Averostra je ale apomorphy-based jméno, a týkalo by se i dilofosaura, který  je podle některých fylogenetických hypotéz blíže příbuzný právě kladu (Ceratosauria + Tetanurae) než celofyzoidům, ve kterých bývá obvykle odhalován. Právě redukce [zánik identity] prvního prstu, ke které[mu] mělo podle Xua a kolektivu dojít v teropodní evoluci velmi brzy, je tím, s čím mají paleontologové největší problém

Zdroje:

• Galis, F., Kundrát, M. & Sinervo, B. 2003. An old controversy solved: bird embryos have five fingers. Trends in Ecology and Evolution 18(1): 7–9.
• Holmgren, N. 1955. Studies on the phylogeny of birds. Acta Zoologica 36: 243–328.
• Larsson, H. C. E. & Wagner, G. P. 2002. Pentadactyl ground state of the avian wing. Journal of Experimental Zoology (Molecular and Developmental Evolution) 294B: 146–151.
• Vargas, A. O., Wagner, G. P. & Gauthier, J. A. 2009. Limusaurus and bird digit identity. Available from Nature Precedings: hdl.handle.net/10101/npre.2009.3828.1.
• Wagner, G. P. & Gauthier, J. A. 1999. 1,2,3 = 2,3,4: a solution to the problem of the homology of the digits in the avian hand. Proceedings of the National Academy of Sciences 96:5111-5116.
• Witmer, L. M. 2002. The debate on avian ancestry: phylogeny, function, and fossils. Pp. 3-30 in: L. M. Chiappe and L. M. Witmer (eds.), Mesozoic Birds, Above the Heads of the Dinosaurs. University of California Press, Berkeley.
• Xu, X., Clark, J. M., Mo, J., Choiniere, J., Forster, C. A., Erickson, G. M., Hone, D. W. E., Sullivan, C., Eberth, D. A., Nesbitt, S., Zhao, Q., Hernandez, R., Jia. C.-k., Han, F.-l. & Guo, Y. 2009. A Jurassic ceratosaur from China helps clarify avian digit homologies. Nature 459 (18):940-944.