Z neobvyklého úhlu pohledu se na pterosaury loni zaměřil Tokita (2014), který ve své studii analyzuje evolučně-developmentální bázi pterosauří morfologie. V úvodu studie autor připomíná, že pterosauři byli první ze tří skupin obratlovců, u kterých se vyvinula schopnost letu. Jak udávají Upchurch et al. (2014), nejstarší známý fosilní materiál pterosaurů pochází z vrstev datovaných do období pozdního karnu nebo raného noru (stáří okolo 227 milionů let) a bývá přiřazován taxonu Eudimorphodon, který byl již zjevně schopným letcem.* První dinosauři, kteří mohli být schopní nějaké formy pohybu vzduchem (nejspíše omezené na plachtění na krátké vzdálenosti) – Anchiornis a Xiaotingia (Longrich et al. 2012; Dyke et al. 2013; Sorkin 2014) – jsou přitom staří 161 milionů let (Liu et al. 2012) a první letouni – Onychonycteris a Icaronycteris – jen 52,5 milionů let. Rané fáze evoluce pterosauřího letu však zůstávají zcela neznámé, což je dáno především absencí známých blízkých příbuzných (s pravděpodobnou výjimkou skleromochla) a "přechodných forem". Slibný materiál sice existuje v podobě taxonů "Pteromimus" a "Procoelosaurus" z texaského pozdního triasu, mimo předběžného popisu ve formálně nepublikované PhD dizertaci (Atanassov 2002) o nich ale nejsou dostupná žádná další data. Tokita (2014) podotýká, že podobně špatně známé jsou i počátky netopýrů, zároveň ale připomíná, že u této savčí vývojové větve aspoň panuje téměř všeobecná shoda na tom, jak a v jakém prostředí získali svou schopnost letu.

*Faxinalipterus, který rovněž pochází z rozhraní karnu a noru a který měl být podle autorů původního popisu nejbazálnějším známým pterosaurem (Bonaparte et al. 2010), nemá podle ostatních autorů žádné zjevné pterosauří znaky a anatomií pažní kosti se naopak od pterosaurů výrazně odlišuje (Dalla Vecchia 2013); stále však může jít o zástupce Ornithodira (Soares et al. 2013). To se shoduje i s komentáři pterosauřího experta Alexandera Kellnera z roku 2010, podle nějž může jít o bazálního pterosauromorfa nebo o raného zástupce pan-Aves, který předcházel oddělení vývojových větvví pterosaurů a dinosaurů.

    Tokita (2014) také stručně připomíná základní strukturu pterosauřího křídla, tvořeného dvěma membránami: menším propatagiem, nataženým mezi krkem a prvním prstem a vyztuženým pteroidem, zápěstní kostí neznámého původu; a větším brachiopatagiem, které se upínalo na špičku extrémně protáhlého čtvrtého prstu a jehož přesný rozsah byl po dlouhou dobu kontroverzní. Exempláře s dochovanými obrysy letových membrán a zbytky měkkých tkání ale ukazují, že se konec brachiopatagia upínal na kotník (Elgin et al. 2011). Stejně jako bazální teropodi, i pterosauři ztratili pátý prst. Extrémní prodloužení čtvrtého prstu podle všeho nebylo doprovázeno redukcí prstů I až III ani výrazným prodloužením jiných segmentů přední končetiny: od ramene až k zápěstí byly přední končetiny pterosaurů jen o něco málo delší než zadní končetiny od kyčle ke kotníku, a teprve u pterodaktyloidů došlo k výraznému protažení záprstních kostí.
    Je patrné, že osteologicky se pterosauří křídlo velmi liší od křídla ptáků, a totéž platí i pro myologii. Tokita (2014) uvádí, že ačkoli je ptačí letové svalstvo v poměru k celkové tělesné hmotnosti velmi masivní, jeho uspořádání je relativně jednoduché a dominují mu dva hlavní svaly. Prsní sval (m. pectoralis), který křídlo stlačuje dolů, má začátek na spodní části kýlu hrudní kosti a úpon na přední (proximální) polovině pažní kosti; zatímco podklíčkový nebo hluboký prsní sval (m. supracoracoideus), který křídlo zvedá, má začátek na horní části prsního kýlu a na přilehlém těle hrudní kosti, se přes šlachu procházející skrze trioseální kanál (tvořený lopatkou, kostí pažní a kostí krkavčí) upíná na pažní kost seshora. Naproti tomu u pterosaurů začíná podklíčkový sval na přední straně krkavčí kosti a upíná se na pažní kost přes deltopektorální hřeben, aniž by opsal opsal oblouk okolo glenoidu (jamky ramenního kloubu). Zdá se tedy, že u pterosaurů podklíčkový sval křídlo nezdvihal, nýbrž naopak stlačoval dolů a natáčel. To se shoduje s rolí tohoto svalu u žijících neptačích sauropsidů ("plazů"), a zdá se proto, že svou úlohu v elevaci křídla hluboký prsní sval získal až u ptáků.

Myologie křídla a ramenního pletence u pterosaurů, ptáků a letounů při pohledu seshora. (A) Rekonstrukce pterosauřího křídla založená na taxonu Anhanguera. Šlacha natahovače křídelního prstu (ligamentum extensor digiti alae) mohla zajišťovat automatické natažení křídelního prstu během letu a zabraňovat hyperextenzi lokte. (B) Křídlo kukačky rýhozobé (Crotophaga sulcirostris). (C) Křídlo kaloně egyptského (Rousettus aegyptiacus). Svaly zvedající křídlo jsou vyznačeny červeně, svaly stlačující křídlo dolů fialově. Některé z létacích svalů nejsou z tohoto pohledu díky svému prostorovému uspořádání viditelné. (Zdroj: Tokita 2014: Figure 2)

    Podle Tokity (2014) lze na základě evolučně-developmentálních dat získaných od žijících tetrapodů přibližně určit, jaké molekulární a buněčné mechanizmy stály za evolucí jedinečné morfologie pterosauřího křídla. Víme, že při formování identity prstů je klíčová tzv. zóna polarizační aktivity (ZPA), oblast mezenchymu na okraji končetinového pupene, a gen Shh (Sonic hedgehog), který je v ní exprimován. První tři prsty (počínaje palcem) vznikají mimo ZPA a to, jakou identitu zaujmou, závisí na tom, jaké koncentraci Shh (proteinu kódovaného genem Shh), difundujícího ze ZPA, budou vystaveny: nejnižší koncentrace specifikují prst I (palec), nejvyšší koncentrace prst III (prostředník). Prsty IV a V vznikají z potomstva buněk uvnitř ZPA, a jejich diferenciaci podle všeho ovlivňuje to, jak dlouho byly vystaveny Shh. (Více jsem o diferenciaci prstů napsal na blogu např. zde). Navzdory tomu, že žádný známý pterosaur pátý prst nemá, je podle Tokity (2014) pravděpodobné, že byl u embrya přítomný jako mezenchymální zárodečná kondenzace: podobně je tomu u žijících ptáků (kde ale číslování kondenzací značně komplikuje debata "axis shift/frame shift": viz Towers et al. 2011; Salinas-Saavedra et al. 2014). K jeho zániku zřejmě docházelo podobným mechanizmem, jako u ptáků.
    Zajímavějším problémem je developmentální původ mimořádného prodloužení čtvrtého prstu. Zde se Tokita (2014) obrací k žijícím netopýrům, jejichž křídlo sestává z letové membrány napjaté mezi silně protaženými prsty II až V. Oproti situaci u normálních, krátkoprstých savců dochází ve vyvíjející se ruce netopýrů k řadě významných změn: ZPA je ve stadiu končetinových pupenů (44 dpc – dní po kopulaci; Cretekos et al. 2005; Cooper et al. 2012) prodloužená směrem dopředu (anteriorně); v pozdějším stadiu (50 dpc) dochází ke znovuobnovení exprese Shh, které jinde nemá obdoby; apikální ektodermální lišta, produkující fibroblastický růstový faktor 8 (Fgf8), je rozšířená ve svislém (dorzoventrálním) směru a v relativně pozdním stadiu (50 dpc) zajišťuje navýšení exprese Fgf8 v meziprstních oblastech. Tato zvýšená exprese možná v meziprstních regionech udržuje zpětnovazební smyčku Shh-Fgf, která umožňuje vznik letové membrány a snad i řídí extrémní protažení kostí zadních čtyř prstů. Zatímco ve fázi mezenchymových kondenzací se prsty netopýrů svou délkou nijak neliší od prstů myši, rozdíly nastávají při zchrupavkovatění (chondrifikaci). V perichondriu – husté pojivové tkáni, která obklopuje růstovou ploténku (growth plate) – prodloužených prstů navíc dochází ke zvýšené expresi kostního morfogenetického proteinu 2 (Bmp2), který se na tomto protažení zřejmě také podílí.
    Nedávná transkriptomická analýza (Wang et al. 2014) dále ukazuje, že délku netopýřích prstů ovlivňují i homeoboxové (Hox) geny nacházející se na 5' konci shluku D, především pak geny Hoxd11, Hoxd12 a Hoxd13. Netopýři se v porovnání s myší vyznačují extrémně vysokou a dlouhotrvající expresí těchto genů v těch místech embryonální ruky, ze kterých vznikají prsty II až V. Na základě předchozích studií zkoumajících vzájemné vztahy mezi 5' Hoxd, Bmp2 a Shh Tokita navrhuje, že Shh v dopředu rozšířené zóně polarizační aktivity vyvolává prodlouženou expresi 5' Hoxd genů v zadní části růstové ploténky netopýří ruky, a tyto geny zase indukují pozdější expresi Shh v meziprstních oblastech a Bmp2 v meziprstních oblastech a perichondriu, která vede k prodloužení prstních článků zadních čtyř prstů netopýřího křídla. Co nám ale tento scénář může o pterosaurech?
    Podle Tokity (2014) je možné, že buňky v ZPA, ze kterých u amniot nakonec vzniká čtvrtý prst, indukovaly lokálně zvýšenou a dlouhotrvající expresi 5' Hoxd, která zase zvýšila produkci kostního morfogenetického proteinu a dalších molekul, čímž urychlila množení a diferenciaci chondrocytů (buněk chrupavky). Na prodloužení čtvrtého prstu se mohly podílet i další geny. Zvláště vhodnými kandidáty se zdají být homeoboxový gen Prx1, který prodlužuje kosti netopýřího křídla; inzulinu podobný růstový faktor IGF1, který ovlivňuje délku dlouhých kostí tím, že reguluje velikost chondrocytů, a jehož vazebný protein 2 (IGFBP2) při zvýšené produkci zkracuje dlouhé kosti kuřecím embryím; Wnt/β-katenin signalizace, která má rozhodující úlohu při formování kloubů (přičemž poloha kloubů vymezuje relativní délku kostí, které tyto klouby oddělují); a konečně hairy2, jehož cyklická exprese zřejmě určuje, kdy se začnou formovat jednotlivé kosti autopodia (zápěstí, záprstí a prstů). Pokud se u pterosaurů změnila perioda exprese hairy2 nebo načasování exprese Wnt, k protažení čtvrtého prstu mohlo dojít už v raných a/nebo pozdních stadiích embryonálního vývoje. To by představovalo významný rozdíl oproti netopýrům, kde se články prstů podpírajících křídlo prodlužují primárně až během postnatálního vývoje. Pterosauři v každém případě museli být unikátní v tom, že jakýkoli mechanizmus zodpovědný za prodlužování prstních článků musel působit výhradně v místech, ze kterých vzniká čtvrtý prst: od žijících amniot takový regulační mechanizmus neznáme.

Myologie křídla a ramenního pletence u pterosaurů, ptáků a letounů při pohledu zespoda. (A) Rekonstrukce pterosauřího křídla založená na taxonu Anhanguera. Šlacha natahovače křídelního prstu je z obrázku vynechána. (B) Křídlo kukačky rýhozobé (Crotophaga sulcirostris). (C) Křídlo kaloně egyptského (Rousettus aegyptiacus). Svaly zvedající křídlo jsou vyznačeny červeně, svaly stlačující křídlo dolů fialově. Některé z létacích svalů nejsou z tohoto pohledu díky svému prostorovému uspořádání viditelné. (Zdroj: Tokita 2014: Figure 3)

    Druhá hypotéza, kterou Tokita předkládá, navrhuje, že prodloužení čtvrtého prstu bylo pouhým pasivním důsledkem vzniku křídelní membrány, jejíž růst začínal "pučením" epitelu ze stran trupu nazad od předních končetin. U netopýrů tomu tak do jisté míry je: plagiopatagium (největší křídelní membrána netopýrů, napjatá mezi trupem a pátým prstem) vzniká 46 dpc jako laterálně (do stran) zvětšená epitelová struktura, která se teprve později (50 dpc) a po dalším růstu spojí se zárodečným pupenem přední končetiny. Podle Tokity je z tohoto hlediska významné, že stavba letové membrány pterosaurů se do značné míry podobala té netopýří: jak ukazují např. Frey et al. (2003: Figure 6) nebo Witton (2013: Figure 5.14), šlo o překvapivě komplikovanou strukturu, jejíž nejspodnější vrstvu tvořila síť krevních cév, následovaná velmi tenkou prostřední vrstvičkou svalstva a fascie (svalové povázky) a nakonec svrchní vrstvou aktinofibrilů – kolagenových, keratinových nebo snad chrupavčitých vláken, které křídlo vyztužovaly.
    Tato podobnost podporuje hypotézu, že stejně jako u netopýrů i u pterosaurů křídlo během embryonálního vývoje rostlo do stran prostřednictvím interakcí mezi kostní a svalovou tkání. Možná to byla právě tkáň brachiopatagia, a zvláště signalizace pomocí fibroblastického růstového faktoru (Fgf10) zodpovědná za její růst, která u pterosauřích embryí způsobovala protažení prstních článků čtvrtého prstu. Podporu této hypotéze dává i transkriptomická analýza Wangové a spol. (2014), která odhalila, že v zárodečném pupenu netopýřího plagiopatagia dochází ke zvýšené a prodloužené expresi genu Tbx3. Ten hned dvěma způsoby podporuje růst prstních článků: jednak potlačuje diferenciaci osteoblastů (kostních buněk), čímž dává chrupavce víc času na růst před tím, než začne osifikovat; jednak zvyšuje expresi genů pro kostní morfogenetické proteiny, který stimuluje množení a diferenciaci chondrocytů. Je možné, že i u pterosaurů exprese Tbx3 v pupenu brachiopatagia aktivovala BMP signalizaci, která spustila prodlužování přilehlého čtvrtého prstu.
    V další části své práce se Tokita (2014) věnuje developmentálním mechanizmům, které daly vzniknout masivnímu křídelnímu svalstvu a jeho kostním korelátům (typu robustního ramenního pletence nebo velké, plátovité hrudní kosti). Výzkumy na myších embryích ukazují, že jak pro kostru, tak i pro svalstvo ramenního pletence je zásadní gen Tbx5, jehož absence vede ke kompletní ztrátě předních končetin, lopatky, klíčních kostí a kosti hrudní, a k omezenému a abnormálnímu vývoji pletencových svalů. Anatomických změn typu zvětšení prsního svalu lze tedy zřejmě docílit změnami v regulaci exprese Tbx5. Data získána od kuřat dále ukazují, že významnou roli mohly sehrát i změny v interakcích mezi buňkami svalové a pojivové tkáně. Jak už ale bylo ukázáno výše, analogie mezi pterosaury a ptáky omezuje fakt, že obě skupiny používaly ke stejným účelům odlišné svaly: u pterosaurů to nebyl podklíčkový sval, nýbrž zřejmě svaly začínající na lopatce a zádech, které zvedaly křídlo. Tyto hluboké svaly vznikají u žijících amniot jiným způsobem, než povrchové svaly typu m. pectoralis a m. supracoracoideus, což naznačuje, že ptáci a pterosauři mohli svůj letový aparát vyvinout analogickými, ale opačnými způsoby: ptáci pozměnili vývoj svých povrchových svalů, aniž by byl zasažen vývoj těch hlubokých, zatímco pterosauři možná modifikovali vývoj hlubokých svalů (jako je podlopatkový sval nebo zdvihač lopatky) nezávisle na těch povrchových. Zde ale situaci komplikují obtíže s rekonstruováním myologie fosilních obratlovců. Tokita (2014) dále konstatuje, že protože pterosauři vykazovali pleziomorfické – nikoli ptákům-podobné – uspořádání svalů ramenního pletence, víc užitečných dat nám můžou poskytnout spíše evo-devo studie bazálních tetrapodů než ptáků.
    Na vývoji masivního deltopektorálního hřebene pažní kosti, na který se upínalo pterosauří letové svalstvo, se zřejmě podílel gen Scx. Studie na myších a kuřatech ukazují, že exprese tohoto genu v buňkách šlach zvyšuje expresi genu pro kostní morfogenetický protein 4 (Bmp4). Kostní morfogenetický protein 4 vylučovaný buňkami šlach se potom váže na příslušný receptor na přilehlých chondrocytech, čímž indukuje vznik kostních výstupků, na něž se dané šlachy budou upínat. V tomto místě Tokita připomíná, že pterosauři v pozdních stadiích embryonálního vývoje se již zdají mít plně funkční křídla, a byli tedy zřejmě schopni vzlétnout ihned po vylíhnutí (čemuž se ale zdají odporovat data od taxonu Rhamphorhynchus). Podle něj za zvětšením deltopektorálního hřebene pterosaurů stála delší a navýšená exprese Scx ve šlachových buňkách embryí.

Evo-devo scénář pro vznik pterosauřího křídla a srovnání s žijícími amnioty. Horní řada: končetina je ve stádiu zárodečného pupene, na jejím okraji se nachází pět zárodečných kondenzací budoucích prstů (šedá kolečka označená P1–5). Kondenzace 4 a 5 se nacházejí v zóně polarizační aktivity (ZPA) vyznačené modře. Vytečkovaná kolečka symbolizují kondenzace, ze kterých žádný prst nevznikne. Druhá řada odshora: prsty nabývají konkrétních morfologických identit. Prsty 4 a 5 vznikají z potomků buněk nacházejících se uvnitř ZPA, které exprimují gen Shh. Prsty 2 a 3 jsou specifikovány koncentrací proteinu Shh difundujícího ze ZPA. Prst 1 vzniká bez účasti Shh. V přední končetině kuřete (třetí sloupek zleva) kondenzace 4 opouští ZPA a přebírá identitu prstu 3 (Tokita se zde přiklání k hypotéze homeotického posunu, contra Towers et al. 2011). V přední končetině netopýra se ZPA rozšiřuje dopředu a nazad od končetinového pupene začíná vznikat zárodek plagiopatagia (krémově), ve kterém dochází k expresi genů Fgf10 a Tbx3. V přední končetině pterosaura zaniká kondenzace 5 a podobně jako u netopýra se nazad od ní objevuje zárodek brachiopatagia (krémově), potenciálně rovněž exprimující Fgf10 a Tbx3. Druhá řada odzdola: boční pohled na embryo v pozdním stadiu vývoje. Dolní řada: detail na končetinu. U netopýra vzniká plagiopatagium (krémově) táhnoucí se od prstu 5 k zadní končetině. Meziprsty nezanikají; místo toho se z nich vyvíjí chiropatagium (růžově), ve kterém dochází k expresi Shh, Hoxd11–13, Fgf8 a Tbx3. Vývoj chiropatagia může současně usnadňovat protažení prstů 2 až 5 (červené šipky). U pterosaura vzniká brachiopatagium (krémově) táhnoucí se od prstu 4 k zadní končetině. Vývoj této membrány může současně usnadňovat protažení prstu 4. (Zdroj: Tokita 2014: Figure 4)

    Pokud jde o svaly v letových membránách, ty uvnitř brachiopatagia mohly podle Tokity (2014) vznikat z prekurzorů v přední končetině, přičemž jejich uspořádání by determinoval pupen brachiopatagia složený z pojivových tkání – tento scénář je opět založený na analogii s netopýry. Tokita dále poukazuje na fakt, že Wellnhofer (1975) nahlásil zbytky měkké tkáně podobné svalstvu i v menší, přední membráně (propatagiu), a že tyto zbytky připomínají netopýří m. occipito-pollicalis (česky tedy zřejmě "sval týlopalcový"). V případě, že je tato interpretace správná, existovala by pro původ tohoto svalu u pterosaurů hned dvě možná vysvětlení. Případný propatagiální sval mohl vznikat ze stejného prekurzoru, který dává vzniknout zadnímu bříšku dvojbříškatého svalu (m. digastricus posterior) a bodcojazylkovému svalu (m. stylohyoideus) u savců a stahovači dolní čelisti (m. depressor mandibulae) u všech ostatních čelistnatců včetně ptáků*; nebo z prekurzoru zdvihače hlavy (m. sternocleidomastoideus) a trapézového svalu (m. trapezius). V tomto místě se ale zároveň hodí zdůraznit, že přítomnost svalů v pterosauřím propatagiu je poněkud pochybná. Frey et al. (2006), které Tokita necituje, sice skutečně zmínili možnost, že se na špičku pterosauřího pteroidu upínal sval analogický týlopalcovému svalu letounů, Palmer & Dyke (2010) podotýkají, že pterosauří kosti žádné známky po úponech svalů uložených v propatagiu nenesou.

*Přestože ptáci mají sval nazývaný m. stylohyoideus (viz např. Vanden Berge & Zweers 1993), jak konstatovala Tomlinson (2000), tento název je z principu nesprávný, protože ptáci na rozdíl od savců postrádají bodcovitý výběžek (processus styloideus temporalis), po němž je sval pojmenován. Johnston (2011) jej pokládá za homolog m. interhyoideus bazálnějších čelistnatců; Kesteven (1945: 274) jej dokonce jako m. interhyoideus přímo označuje.

    K poslední z morfologických změn, jejichž původ se Tokita (2014) snaží odhalit, došlo až uvnitř pterosaurů: jde o výrazné prodloužení záprstních kostí (metakarpálů), které zůstává zřejmě nejlepším diagnostickým znakem skupiny Pterodactyloidea. (Padian [2004] dokonce přímo definoval jméno Pterodactyloidea jako klad vznikající prvním pterosaurem, u kterého bylo záprstí alespoň z 80% tak dlouhé jako pažní kost.) Zde je k dispozici příliš málo dat na navržení konkrétního mechanizmu na molekulární nebo buněčné úrovni, Tokita však alespoň cituje studie, které ukazují, že prstní články a záprstí představují developmentálně samostatné jednotky. Díky tomu mohly procházet modulární evolucí, která zřejmě zodpovídá za protažení záprstních kostí u pterodaktyloidů. Podle Tokity mohlo být v tomto případě klíčovou změnou urychlené množení prekurzorů chrupavkových buněk ve vyvíjejícím se záprstí nebo zrychlení růstu osifikujících metakarpálů.
    V závěru své studie autor připomíná, že pterosauři vykazují i řadu jiných znaků, na které by stálo za to se podívat z evo-devo hlediska. Jde např. o ztrátu zubů a souběžný vznik rohovité ramfotéky – Tokita (2014) v tomto bodě cituje studii Loucharta a Viriota (2011), která developmentální bázi těchto evolučních novinek zkoumala u ptáků – nebo známé "pycnofibers", vlákna tvořící pterosauří tělesný pokryv, která mohou a nemusejí být homologická s peřím teropodům a ptakopánvých. Zde autor zmiňuje jako dobrý výchozí bod pro další výzkum rozsáhlou revizi evo-devo ptačího peří od Dhouailly (2009), na blogu už krátce zmiňovanou. Tokita konečně připomíná i již dosažené úspěchy, jako je např. odhad velikosti pterosauřího genomu (Organ & Shedlock 2009), a zdůrazňuje nutnost kombinovat paleontologické poznatky s daty získanými od žijících zvířat, která se s dnešním sekvenováním kompletních genomů rozrůstají dosud nevídaným tempem.

Zdroje:

• http://ipevs.org.br/blog/?p=1694
• http://scienceblogs.com.br...2010/08/faxinalipterus-minima-o-reptil-voador-mais-antigo...
• http://embryology.med.unsw.edu.au/embryology/index.php?title=Bat_Development
• Atanassov MN 2002 Two new archosaur reptiles from the Late Triassic of Texas. Texas Tech Univ: Unpubl. PhD Thesis. 352 p
• Bonaparte JF, Schultz CL, Soares MB 2010 Pterosauria from the Late Triassic of southern Brazil. 63–71 in Bandyopadhyay S, ed. New Aspects of Mesozoic Biodiversity, Lecture Notes in Earth Sciences Vol. 132. Berlin/Heidelberg: Springer-Verlag
• Cooper LN, Cretekos CJ, Sears KE 2012 The evolution and development of mammalian flight. Wiley Interdiscip Rev: Dev Biol 1(5): 773–9
• Cretekos CJ, Weatherbee SD, Chen C-H, Badwaik NK, Niswander L, Behringer RR, Rasweiler JJ 2005 Embryonic staging system for the short-tailed fruit bat, Carollia perspicillata, a model organism for the mammalian order Chiroptera, based upon timed pregnancies in captive-bred animals. Dev Dyn 233(3): 721–38
• Dalla Vecchia FM 2013 Triassic pterosaurs. 119–55 in Nesbitt SJ, Desojo JB, Irmis RB, eds. Anatomy, Phylogeny and Palaeobiology of Early Archosaurs and their Kin. Geol Soc Lond Spec Pub 379
• Dhouailly D 2009 A new scenario for the evolutionary origin of hair, feather, and avian scales. J Anat 214(4): 587–606
• Dyke GJ, de Kat R, Palmer C, van der Kindere J, Naish D, Ganapathisubramani B 2013 Aerodynamic performance of the feathered dinosaur Microraptor and the evolution of feathered flight. Nature Comms 4: 2489
• Elgin RA, Hone DWE, Frey E 2011 The extent of the pterosaur flight membrane. Acta Palaeont Pol 56(1): 99–111
• Frey E, Buchy M-C, Stinnesbeck W, González-González AH, di Stefano A 2006 Muzquizopteryx coahuilensis n.g., n. sp., a nyctosaurid pterosaur with soft tissue preservation from the Coniacian (Late Cretaceous) of northeast Mexico (Coahuila). Oryctos 6: 19–40
• Frey E, Tischlinger H, Buchy M-C, Martill DM 2003 New specimens of Pterosauria (Reptilia) with soft parts with implications for pterosaurian anatomy and locomotion. 233–66 in Buffetaut E, Mazin J-M, eds. Evolution and Palaeobiology of Pterosaurs. Geol Soc Lond Spec Pub 217
• Johnston P 2011 New morphological evidence supports congruent phylogenies and Gondwana vicariance for palaeognathous birds. Zool J Linn Soc 163(3): 959–82
• Kesteven LH 1945 The evolution of the skull and the cephalic muscles: a comparative study of their development and adult morphology. Part III. The Sauria (continued). The Aves. Austral Mus Mem 8(4): 270–93
• Liu Y-Q, Kuang H-W, Jiang X-J, Peng N, Xu H, Sun H-Y 2012 Timing of the earliest known feathered dinosaurs and transitional pterosaurs older than the Jehol Biota. Palaeogeogr Palaeoclimatol Palaeoecol 323–5: 1–12
• Longrich NR, Vinther J, Meng Q-J, Li Q-G, Russell AP 2012 Primitive wing feather arrangement in Archaeopteryx lithographica and Anchiornis huxleyi. Curr Biol 22(23): 2262–7
• Louchart A, Viriot L 2011 From snout to beak: the loss of teeth in birds. Trends Ecol Evol 26(12): 663–73
• Organ CL, Shedlock AM 2009 Palaeogenomics of pterosaurs and the evolution of small genome size in flying vertebrates. Biol Lett 5(1): 47–50
• Padian K 2004 The nomenclature of Pterosauria (Reptilia, Archosauria). 27 in Laurin M, ed. Abstracts, First International Phylogenetic Nomenclature Meeting, Paris, Muséum National d’Histoire Naturelle, July 6–9, 2004. Paris: Mus Natl d’Hist Nat
• Palmer C, Dyke GJ 2010 Biomechanics of the unique pterosaur pteroid. Proc R Soc B 277(1684): 1121–7
• Salinas-Saavedra M, Gonzalez-Cabrera C, Ossa-Fuentes L, Botelho JF, Ruiz-Flores M, Vargas AO 2014 New developmental evidence supports a homeotic frameshift of digit identity in the evolution of the bird wing. Front Zool 11: 33
• Soares MB, Dalla Vecchia FM, Schultz CL, Kellner AWA 2013 On the supposed pterosaurian nature of Faxinalipterus minima Bonaparte et al. (2010) from the Upper Triassic of Rio Grande do Sul, Brazil. 95–7 in Sayão JM, Costa FR, Bantim RAM, Kellner AWA, eds. Rio Ptero 2013 – International Symposium on Pterosaurs, Short Communications. Rio de Janeiro: Univ Fed Rio de Janeiro, Mus Nacional
• Sorkin B 2014 Aerial ability in basal Deinonychosauria. Bull Gunma Mus Nat Hist 18: 21–34
• Tomlinson CAB 2000 Feeding in paleognathous birds. 359–94 in Schwenk K, ed. Feeding: Form, Function, and Evolution in Tetrapod Vertebrates. San Diego: Acad Press
• Tokita M 2014 How the pterosaur got its wings. Biol Rev doi:10.1111/brv.12150
• Towers M, Signolet J, Sherman A, Sang H, Tickle C 2011 Insights into bird wing evolution and digit specification from polarizing region fate maps. Nature Comms 2: 426
• Upchurch P, Andres B, Butler RJ, Barrett PM 2014 An analysis of pterosaurian biogeography: implicationsfor the evolutionary history and fossil record quality ofthe first flying vertebrates. Hist Biol doi:10.1080/08912963.2014.939077
• Vanden Berge JC, Zweers GA 1993 Myologia. 189–250 in Baumel JJ, King AS, Breazile JE, Evans HE, Vanden Berge JC, eds. Handbook of Avian Anatomy: Nomina Anatomica Avium, 2nd ed. Cambridge, MA: Pub Nuttall Orthith Club 23
• Wang Z, Dai M-Y, Wang Y, Cooper KL, Zhu T-T, Dong D, Zhang J-P, Zhang S-Y 2014 Unique expression patterns of multiple key genes associated with the evolution of mammalian flight. Proc R Soc B 281(1783): 20133133
• Wellnhofer P 1975 Die Rhamphorhynchoidea (Pterosauria) der Oberjura-Plattenkalke Süddeutschlands. I: Allgemeine Skelettmorphologie. Palaeontogr 148: 1–33
• Witton WP 2013 Pterosaurs: Natural History, Evolution, Anatomy. Princeton: Princeton Univ Press

    Vidovic & Martill (2014) loni v žurnálu PLOS ONE publikovali redeskripci taxonu "Pterodactylus" scolopaciceps, v níž mj. doložili, že tento druh nemá s jinými zástupci skupiny Pterodactylus (P. kochi a P. antiquus) nic společného. Udělili mu proto nové jméno Aerodactylus. Přiznávám ale, že mě na jejich studii zdaleka nejvíc zaujala fylogenetická analýza, o které autor studie Steve Vidovic napsal vynikající článek na svůj blog Mesozoic Monsters.
    Na rozdíl od různých rozšířených verzí Unwinova (2003) nebo Kellnerova (2003) datasetu, které dosud plní stránky pterosaurologické literatury, Vidovic & Martill (2014) přišli se zcela novým datasetem, který má hned několik výhod. Jde o první studii, která se zaměřuje čistě na pterodaktyloidy a současně jako outgroups využívá non-pterodaktyloidní zástupce kladu Monofenestrata, o jejichž existenci víme až od popisů darwinoptera a wukongoptera v roce 2009 (Lü et al. 2009; Wang et al. 2009). Konkrétně svůj strom autoři zakořeňují pomocí wukongopteridů Darwinopterus modularis a Darwinopterus linglongtaensis (viz zde). 31 různých pterodaktyloidů je kódováno na 127 znaků – Vidovic na svém blogu uznává, že analýza je oproti té od Andrese a spol. (2014) výrazně menší, ale velikost datasetu nepředstavuje jediný faktor, který se podílí na důvěryhodnosti výsledků.
    Zajímavostí je, že autoři využívají i 10 spojitých (kvantitativních) znaků. Zatímco v molekulární fylogenetice byly kvantitativní znaky typu genových frekvencí analyzovány relativně běžně (pomocí maximální věrohodnosti s Brownovým pohybem jako modelem evoluce – Felsenstein 2004: Chapter 23), v morfologii je jejich užívání podstatně vzácnější. Spojité znaky (jako např. úhly, délky apod.) přitom často představují ideální způsob, jak popisovat morfologickou variabilitu, a lze je relativně snadno analyzovat i ve frameworku maximální parsimonie (v morfologii zdaleka nejoblíbenější fylogenetické metody), což ukázaly i některé z vůbec prvních prací, které se touto metodou zabývaly (Kluge & Farris 1969; Farris 1970). Přesto tento potenciál parsimonie zůstával dlouho nevyužitý a dostupné programy pro úspornostní analýzu často nutily uživatele k násilné diskretizaci kvantitativních znaků, která je vždy do jisté míry arbitrární (Felsenstein 2004; Goloboff et al. 2006). Teprve v poslední době se situace změnila: program TNT dovede analyzovat spojité znaky na škále od 0 do 65 s přesností na tři desetinná místa (Goloboff et al. 2006, 2008)*, a právě tuto jeho schopnost ve své analýze využili Vidovic & Martill (2014).

*K pokrokům dochází i v příbuzné otázce, jak analyzovat morfometrická data (tvary): objevují se metody, které umožňují simultánně optimalizovat shodu mezi tvary a strom, na kterém se tyto tvary vyvinuly. Catalano & Goloboff (2012) k této optimalizaci využívají parsimonii, Felsenstein a Bookstein věrohodnost (viz některé Felsensteinovy prezentace na toto téma).

Jediný nejúspornější strom odkrytý v analýze Vidovice a Martilla (2014). Číslování uzlů: (1) Monofenestrata, (2) Pterodactyloidea, (3) Ctenochasmatidae, (4) Lophocratia, (5) Aurorazhdarchidae tax. nov., (6) Lanceodontia, (7) Istiodactylidae, (8) Pteranodontia, (9) Anhangueridae, (10) Tapejaroidea, (11) Neoazhdarchia, (12) Azhdarchidae, (13) Tapejaromorpha. Kde to bylo možné, změnil jsem jména přiřazená uzlům tak, aby jejich rozsah odpovídal definicím Andrese a spol. (2014). (Zdroj: Vidovic & Martill 2014: Figure 6)

    Výsledky analýzy Vidovice a Martilla (2014) jsou velmi zvláštní. Jako první zřejmě překvapí para- nebo dokonce poly-fylie hned několika "rodů". Fakt, že spolu neformují klad dva darwinopterové použití jako outgroups, ještě nijak nepřekvapuje: outgroups z definice nepatří do skupiny zájmu, a v datové matici proto nemusejí být přítomny znaky, které by jejich vzájemné vztahy dokázaly rozřešit. Zajímavější je, že dokonce ani po vytržení aerodaktyla spolu zbývající druhy pterodaktyla – P. antiquus a P. kochi – neformují monofyletickou skupinu, nýbrž sérii sukcesivních sesterských taxonů ke zbytku Pterodactyloidea. Nejextrémnější je ale situace u germanodaktyla: zatímco G. cristatus je sesterským taxonem ke skupině, která svým vnitřním složením (ale ne vnitřní strukturou) odpovídá azhdarchoidům Andrese a spol. (tapejaromorfové, dsungaripteridi, talassodromidi, chaoyangopteridi a azhdarchidi), G. rhamphastinus je sesterskou skupinou k monofyletickému jádru archeopterodaktyloidů.
    Výše uvedená pasáž naznačuje, že fylogeneze Vidovice a Martilla (2014) je nanejvýš neobvyklá i z hlediska velkoškálových vztahů. Hlavním překvapením je bazální oblast pterodaktyloidního stromu, stojící mimo to, co Andres et al. (2014) nazývají Ornithocheiroidea (tedy zhruba Azhdarchoidea ve výše uvedeném složení plus Pteranodontia). Kellner (2003) ve své průkopnické analýze podpořil hypotézu, podle které byla ornitocheiroidům ve výše uvedeném smyslu sesterská velká skupina zahrnující pterodaktyla, germanodaktyla, ktenochasmatidy (jako je např. Pterodaustro) a gallodaktylidy (jako je Cycnorhamphus), a nazval tento klad Archaeopterodactyloidea. Unwin (2003) jen o pár stránek dál v téže publikaci předložil alternativní strom, na němž existovala dosti podobná skupina, ovšem bez germanodaktyla, který se připojil ke dsungaripteridům – Unwin ji nazval Ctenochasmatoidea. Andres & Myers (2013) a Andres et al. (2014) podpořili Kellnerovu verzi, a vzhledem k tomu, že Kellner ani Unwin se při formulování fylogenetických definic pro svá jména příliš neohlíželi na případné alternativní hypotézy, mohli Andres a jeho spoluautoři na své topologii použít obě jména současně: Ctenochasmatoidea se stalo podskupinou Archaeopterodactyloidea.
    Vidovic & Martill (2014) ale překvapivě neodkrývají ani to, co měly Kellnerovy a Unwinovy koncepty společné: ktenochasmatidi jsou podle nich bazálnější než gallodaktylidi, a Pterodactylus – sám parafyletický – je bazálnější než oba. Podle Vidovice dává tato hypotéza dobrý smysl: objev non-pterodaktyloidních monofenestrátů ukázal, že archaeopterodaktyloidi některé své zdánlivé společné evoluční novinky ve skutečnosti zdědili beze změny od svých non-pterodaktyloidních předků (jde o pleziomorfie). V tomto místě autor zmiňuje popis hamiptera (ve vlastní studii necitovaný): podobně jako wukongopterid (non-pterodaktyloidní monofenestrát) Kunpengopterus (Wang et al. 2010) a neurčitý bazální monofenestrát Cuspicephalus (Martill & Etches 2011) disponoval i Hamipterus měkkotkáňovým hřebínkem, který tak může představovat další pleziomorfii sdílenou ranými pterodaktyloidy a jejich nejbližšími monofenestrátními příbuznými.

Pro srovnání: fylogeneze pterodaktyloidů podle Andrese a spol. (2014). Stojí za zmínku, že bootstrap pro větve, které jsou v konfliktu s výsledky Vidovice a Martilla, je relativně slabý: 63% pro Archaeopterodactyloidea, 37% pro Euctenochasmatia, 38% pro klad (Ctenochasmatoidea + Ardeadactylus), 21% pro Ctenochasmatoidea, 61% pro klad tvořený oběma druhy pterodaktyla. Výjimkou je 75% podpora pro monofylii germanodaktyla. Zdá se, že pojmenovávat obsesivně každou větev bez ohledu na její podporu není možná zas tak dobrý nápad... (Modifikováno z Andres et al. 2014: Supplemental Information: Figure S2)

    Bude zajímavé se dívat, zda budoucí studie podpoří spíše závěry Vidovice a Martilla nebo Andrese a spol. Zatím mi nezbývá, než si postěžovat, že první jmenovaný tým autorů pro větve svého stromu nespočítal žádné měřítko podpory, a nevíme tedy, na kolik jsou jeho výsledky robustní. Andres et al. (2014) sice svoje bootstrapové hodnoty pohřbili hluboko v doplňkových datech, jejich dohledání ale ukáže, že řada míst, kde se jejich strom neshoduje s novou hypotézou, je podpořena jen velmi slabě (viz popisek k obrázku výše). Otázkou tak zůstává, zda jsou výsledky Vidovice a Martilla podobně nejisté, nebo zda naopak představují k topologii Andrese a spol. robustní alternativu. Pryč s bodovými odhady bez měřítek nejistoty!

Zdroje:

• http://mesozoicmonsters.blogspot.com/2014/10/the-pterodactyl-tree.html
• Andres B, Clark JM, Xu X 2014 The earliest pterodactyloid and the origin of the group. Curr Biol 24(9): 1011–6
• Andres B, Myers TS 2013 Lone Star pterosaurs. Earth Environ Sci Trans R Soc Edinb 103: 383–98
• Catalano SA, Goloboff PA 2012 Simultaneously mapping and superimposing landmark configurations with parsimony as optimality criterion. Syst Biol 61(3): 392–400
• Farris JS 1970 Methods for computing Wagner trees. Syst Zool 19(1): 83–92
• Felsenstein J 2004 Inferring Phylogenies. Sunderland, MA: Sinauer Associates
• Goloboff PA, Farris JS, Nixon KC 2008 TNT, a free program for phylogenetic analysis. Cladistics 24(5): 774–86
• Goloboff PA, Mattoni CI, Quinteros AS 2006 Continuous characters analyzed as such. Cladistics 22(6): 589–601
• Kellner AWA 2003 Pterosaur phylogeny and comments on the evolutionary history of the group. 105–37 in Buffetaut E, Mazin J-M, eds. Evolution and Palaeobiology of Pterosaurs. Geol Soc Lond Spec Pub 217
• Kluge AG, Farris JS 1969 Quantitative phyletics and the evolution of anurans. Syst Zool 18(1): 1–32
• Lü J-C, Unwin DM, Jin X, Liu Y, Ji Q 2009 Evidence for modular evolution in a long-tailed pterosaur with a pterodactyloid skull. Proc R Soc B 277(1680): 383–9
• Martill DM, Etches S 2011 A monofenestratan pterosaur from the Kimmeridge Clay Formation (Kimmeridgian,Upper Jurassic) of Dorset, England. Acta Palaeont Pol 58(2): 285–94
• Unwin DM 2003 On the phylogeny and evolutionary history of pterosaurs. 139–90 in Buffetaut E, Mazin J-M, eds. Evolution and Palaeobiology of Pterosaurs. Geol Soc Lond Spec Pub 217
• Vidovic SU, Martill DM 2014 Pterodactylus scolopaciceps Meyer, 1860 (Pterosauria, Pterodactyloidea) from the Upper Jurassic of Bavaria, Germany: The problem of cryptic pterosaur taxa in early ontogeny. PLoS ONE 9(10): e110646
• Wang X-L, Kellner AWA, Jiang S-X, Cheng X, Meng X, Rodrigues T 2010 New long-tailed pterosaurs (Wukongopteridae) from western Liaoning, China. An Acad Bras Ciênc 82(4): 1045–62
• Wang X-L, Kellner AWA, Jiang S-X, Meng X 2009 An unusual long-tailed pterosaur with elongated neck from western Liaoning of China. An Acad Bras Ciênc 81(4): 793–812

Umělecká rekonstrukce taxonu Ikrandraco avatar, zachycující velký mandibulární hřeben, který se stal inspirací pro pterosaurovo jméno. (Zdroj: japantimes.co.jp, kredit: Zhao Chuang)

    Dalším pterosaurem popsaným ke sklonku loňského roku, který si zmínku zaslouží už jen kvůli svému jménu, je Ikrandraco avatar z čínské rané křídy. Za jeho popisem stejně jako u hamiptera stojí tým vedený Wangem Xiao-linem (Wang et al. 2014). Své jméno nový taxon obdržel na základě podobnosti s ikranem, fiktivním létajícím predátorem z filmu Avatar, kterého čínský pterosaur připomíná především nápadným hřebenem na spodní straně zubní kosti. Tento útvar začíná na špičce dolní čelisti a končí na zadním konci mandibulární symfýzy (= oblasti, kde spolu srůstají obě ramena dolní čelisti). Má téměř půlkruhovitý tvar – nejhlubší je zhruba v polovině délky – a jeho spodní část je ostrá (autoři vylučují, že by mohlo jít o pouhý tafonomický artefakt); za života zvířete ji snad pokrývala rohovina. Hřeben ikrandraka je větší než srovnatelné struktury u jiných pterosaurů (např. u tapejarida sinoptera) a na zadním okraji nese zvláštní háčkovitý výběžek, který představuje jednu z ikrandrakových autapomorfií (jedinečných evolučních novinek).
    Ikrandraco je znám ze dvou fosilních koster, které byly nalezeny na lokalitách vzdálených od sebe asi 20 až 25 kilometrů. Typový exemplář zahrnuje kompletní lebku, několik krčních obratlů, neúplnou kostru křídel, několik žeber, část hrudní kosti a kosti nártní (metatarzály); druhý, přiřazený exemplář se potom skládá jen z lebky a tří krčních obratlů. Obě lokality, na nichž byly pozůstatky ikrandraka nalezeny, sice geologicky spadají pod souvrství Jiufotang, (stupeň apt, stáří okolo 120 milionů let), mohou ale být odlišného stáří. Autoři se proto krátce zabývají možností, že oba exempláře pocházejí z odlišných chronospecies ("chrono-druhů") – tedy populací příslušejících ke stejné vývojové linii, ve které se ale za dlouhé časové období naakumulovalo dost pozvolných evolučních změn, aby se mladší populace od té starší zřetelně odlišovala. (Na blogu jsem už chrono-druhy jednou zmínil v rámci širšího přehledu druhových konceptů.) Tomu by mohla nasvědčovat skutečnost, že přiřazený exemplář je o 6% menší než holotyp a má viditelně hlubší hřeben na spodní čelisti. Jinak jsou si ale oba jedinci mimořádně podobní a za drobné odlišnosti v proporcích lebky je zřejmě zodpovědná spíše tafonomie.

Fotografie (a) a interpretační kresba (b) ikrandrakova holotypu IVPP V18199 a fotografie (a) s interpretační kresbou (b) přiřazeného exempláře IVPP V18046. Pruhy měřítka odpovídají 5 cm. Zkratky: (art) artikular = kost kloubní, (ax) čepovec, (bo) baziokcipitál = spodní kost týlní, (bpp) bazisfenoidní výběžek, (bs) bazisfenoid = spodní kost klínová, (ch) vnitřní nozdry, (cv) krční obratle, (d) kost zubní, (dcr) hřeben na kosti zubní, (dep) prohlubeň, (f) kost čelní, (fon) otvůrek v kosti nosní, (fola) otvůrek v kosti slzné, (foprn) otvůrek na výběžku kosti nosní, (hy) jazylka, (ios) meziočnicová přepážka, (ipf) okno mezi křídlovými kostmi, (j) kost jařmová, (la) kost slzná, (ltf) dolní spánkové okno, (m) maxilla, (n) kost nosní, (naof) nasoantorbitální okno, (oc) týlní hrbol, (op) kost záušní, (or) očnice, (p) kost temenní, (pcf) zadní lebeční okno, (pl) kost patrová, (pm) předčelistní kost, (po) kost zaočnicová, (pplf) postpalatinální okno, (prid) patrový hřeben, (prn) výběžek kosti nosní, (psm) pseudomezetmoid, (ptf) zaspánkové okno, (pty) kost křídlová, (ptyf) okno v kosti křídlové, (q) kost čtvercová, (qj) kost čtvercojařmová, (scl) sklerotikální prstenec, (soc) supraokcipitál = svrchní kost týlní, (socr) hřeben na svrchní kosti týlní, (sq) kost šupinová, (stf) podspánkové okno, (te) zuby, (ul) kost loketní, (utf) horní spánkové okno, (vo) kost radličná, (l) levý, (r) pravý. (Zdroj: Wang et al. 2014: Figure 2)

    Vzhledem k autorství ikrandrakova popisu nepřekvapí, že fylogenetickou pozici nového pterosaura autoři zjišťovali pomocí jedné z novějších iterací Kellnerovy datové matice – konkrétně šlo o verzi, kterou Rodrigues & Kellner (2013) použili ve své nedávné revizi ornitocheira a jeho příbuzných. Analýza podpořila ikrandrakovu příslušnost ke skupině, kterou Kellner i Andres nazývají Pteranodontoidea (nejmenší klad zahrnující taxony Anhanguera a Pteranodon). V rámci pteranodontoidů má potom čínský pterosaur blízko ke skupině Anhangueria (nejrozsáhlejší klad zahrnující taxon Anhanguera, ale ne Istiodactylus). (V Unwinově názvosloví bychom pak ikrandraka označovali za "ornitocheiroida".) Znakovou podporu pro pozici mezi pteranodontoidy představuje např. zkroucený deltopektorální hřeben na pažní kosti. Na rozdíl od anhanguerií typu guidraka nebo anhangueridů samotných měl Ikrandraco relativně malé zuby – co do velikosti se podobají spíše zubům istiodaktylidů, od kterých se ale zase liší tvarově.
    Největší pozornost autoři věnují již popisovanému čelistnímu hřebeni. Poukazují na to, že není znám žádný jiný pterosaur, který by měl hřeben na dolní čelisti, ale nikoli na té horní. Až dosud byly hřebeny podobné tomu ikrandrakově známé jen od anhanguerií a taxonu Cimoliopterus, který Rodrigues & Kellner (2013) označili za "Pteranodontoidea incertae sedis". Wang et al. (2014) stručně shrnují debaty o možné funkci podobných struktur (zmíněné i v předchozích článcích v souvislosti s hamipterem a kajuažarou): mezi dosavadní návrhy patří druhové rozpoznávání (species recognition); termoregulace; aerodynamika; nebo pohlavní dimorfizmus, přičemž dimorfizmus mohl spočívat buď v jiném tvaru (viz článek o hamipterovi), nebo totální nepřítomnosti (Lü et al. 2011) hřebene u samic. Autoři se kloní k domněnce, že pterosauří hřebeny zastávaly několik různých funkcí současně, v případě ikrandraka jsou ale skeptičtí vůči hypotéze, že by mělo jít primárně o prostředek sexuální signalizace. Favorizují spíše domněnku, že se na háček na zadní straně hřebene mohla upínat měkká tkáň – možná roztažitelný hrdelní vak podobný těm u pelikánů, jaký navrhoval Averianov (2013) pro azhdarcha; možná jen menší vak podobný tomu, který pštrosům pomáhá polykat velká sousta (Bennett 2001).

Ikrandraco jako skim-feeder? Téměř jistě ne. (Zdroj: sci-news.com, kredit: Zhao Chuang)

    Působivý aerodynamický tvar ikrandrakovy lebky pak Wanga a spol. svádí k hypotéze, že tento pterosaur mohl být "skimmer", který létal nízko nad hladinou se spuštěnou spodní čelistí částečně ponořenou do vody. Svým velkým a ostrým čelistním hřebenem měl pak Ikrandraco minimalizovat odpor při rozrážení hladiny. Tento způsob lovu dnes praktikují výhradně zoboun (Rynchops), jak ale podotýká Darren Naish, v literatuře o pterosaurech se objevuje znovu a znovu. Darren sám je k hypotéze velmi kritický: zobouni mají pro skim-feeding celou řadu dobře zdokumentovaných morfologických adaptací, které od pterosaurů prostě neznáme. Nepřítomnost adaptací pro skimming na ikrandrakově lebce připouštějí i Wang et al. (2014) a navrhují, že se pterosaur tímto způsobem živí jen příležitostně, D. Naish je ale ještě tvrdší a poukazuje mj. na problémy, které by při skim-feedingu působil navrhovaný hrdelní vak.

Zdroje:

• http://james-camerons-avatar.wikia.com/wiki/Mountain_Banshee
• http://blogs.scientificamerican.com/tetrapod-zoology/.../an-amazing-year-for-pterosaurs/
• Averianov AO 2013 Reconstruction of the neck of Azhdarcho lancicollis and lifestyle of azhdarchids (Pterosauria, Azhdarchidae). Paleont J 47(2): 203–9
• Bennett SC 2001 The osteology and functional morphology of the Late Cretaceous pterosaur Pteranodon. Part II. Size and functional morphology. Paläontogr Abt A 260: 113–53
• Lü J-C, Unwin DM, Deeming DC, Jin X-S, Liu Y-Q, Ji Q 2011 An egg-adult association, gender, and reproduction in pterosaurs. Science 331(6015): 321–4
• Rodrigues T, Kellner AWA 2013 Taxonomic review of the Ornithocheirus complex (Pterosauria) from the Cretaceous of England. ZooKeys 308: 1–112
• Wang X-L, Rodrigues T, Jiang S-X, Cheng X, Kellner AWA 2014 An Early Cretaceous pterosaur with an unusual mandibular crest from China and a potential novel feeding strategy. Sci Reports 4: 6329

Umělecká rekonstrukce pterosauřího taxonu Caiuajara, žijícího v pouštích na území dnešní jižní Brazílie. Jak podotýká Darren Naish, podobný výjev rodinné idylky – s mládětem v popředí v blízkosti obou rodičů – je vzhledem k současným poznatkům o rodičovské péči u pterosaurů poněkud pochybný. (Zdroj: sci-news.com, kredit: Maurilio Oliveira)

    Pokud jde o popisy nových pterosauřích taxonů, s jedním z nejzajímavějších loni přišli Manzig et al. (2014), kteří ve svrchnokřídových sedimentech souvrství Goio-Erê (skupina Caiuá, pánev Bauru) ve státě Paraná (jižní Brazílie) objevili nahromadění kostí (tzv. bone bed) patřících přinejmenším 47 jedincům dosud neznámého pterosaura. S ohledem na jeho geografický původ, blízké příbuzenství s tapejarou a na počest nálezce lokality jej autoři pojmenovali jako Caiuajara dobruskii. Z biogeografického hlediska jde o poměrně důležitý objev; dosud byli totiž brazilští pterosauři známí jen ze severovýchodních oblastí státu (souvrství Crato a Santana v pánvi Araripe). Výše uvedený odhad počtu jedinců se zakládá na počtu nalezených předčelistních kostí, které lze snadno identifikovat; skutečné číslo, které je velmi obtížné stanovit, se však může pohybovat dokonce i kolem několika stovek. Materiál je tvořený mnoha stovkami kostí všeho druhu, nalezenými na ploše menší než 20 m². V bone bed lze rozlišit celkem čtyři vrstvy, přičemž většina pozůstatků pochází z nejspodnějších dvou, jejichž rozestup činí méně než půl metru.
    Několik anatomických znaků řadí nový druh do skupin Tapejaridae (např. nasoantorbitální* okno zabírající více než 40% celkové délky lebky) a Tapejarinae (např. dolů zahnutý přední konec zobáku). Caiuajara je diagnostikována několika jedinečnými odvozenými znaky, mezi které patří např. okrouhlá prohlubeň na okluzální (= svrchní) straně zubní kosti nebo prohlubeň na boční straně maxilly, nacházející se pod přední částí nasoantorbiálního okna. Fylogenetická analýza, založená na relativně malé datové matici Vulla a spol. (2012) – která je sice relativně malá (81 znaků; pro srovnání: Andres et al. [2014] jich použili 224), ale zato kombinuje znaky ze studií Kellnera a Andrese – odkryla kajuažaru v polytomii se všemi ostatními ostatními tapejaridy (sensu stricto, tj. bez talassodromidů, kteří v této fylogenezi tvoří k tapejaridům sesterskou skupinu) s výjimkou dvou druhů skupiny "Huaxiapterus"**, které drží při sobě. Vyřazení špatně známých taxonů Eopteranodon a Europejara zvýšilo rozlišení stromu a odhalilo mezi tapejaridy následující příbuzenské vztahy: ((Caiuajara, Tupandactylus), Tupuxuara, (Sinopterus, "Huaxiapterus")). Manzig et al. (2014) tedy v rozporu s některými předchozími analýzami (Pinheiro et al. 2011; Andres et al. 2014) potvrzují monofylii čínských tapejaridů (Sinopterus + "Huaxiapterus"). Vzhledem k tomu, že souvrství Goio-Erê se stářím pohybuje mezi stupni turon a kampán (93,9 až 72 milionů let), Caiuajara je výrazně mladší než všichni dosud objevení tapejaridi, jejichž stáří se pohybuje mezi barremem a cenomanem (129 až 93,9 milionů let).

*Nasoantorbitální okno je velký otvor před očnicí, nacházející se na boční straně lebky některých pterosaurů a vzniklý splynutím předočnicového okna (charakteristického pro většinu archosauriformů) s nozdrami. Tato evoluční novinka je přítomná u pterodaktyloidů, wukongopteridů a zřejmě i anurognátidů (Andres et al. 2010) a sjednocuje tyto tři skupiny do kladu výstižně nazvaného Monofenestrata (doslova "jednookenatí").

**Jméno "Huaxiapterus" je uvozkováno, protože jeho typový druh – "H." jii – se jen dva roky po svém popisu ukázal být blíže příbuzný taxonu Sinopterus než zbylým dvěma druhům "huaxiaptera", které byly mezitím popsány (Kellner & Campos 2007; Pinheiro et al. 2011). Tyto dva druhy, "H." corollatus a "H." benxiensis, proto nyní potřebují nové první jméno, které jim ale zatím ještě nikdo neudělil.

Blok pískovce CP.V. 1450, obsahující několik stovek kajuažařiných kostí včetně minimálně 14 neúplných lebek. Pruh měřítka odpovídá 20 cm. Zkratky: (cra) lebka, (man) spodní čelist. (Zdroj: Manzig et al. 2014: Figure 8)

    Lebka kajuažary nese nápadný hřeben, tvořený z velké části předčelistní kostí (premaxillou). Na zadní, týlní části hřebene se pak podílejí kosti temenní a nadtýlní (supraokcipitál). Dobře vyvinutý hřeben je přítomný dokonce i u těch nejmenších jedinců, což naznačuje, že přítomnost této struktury zřejmě nebyla pohlavně dimorfická – contra Lü et al. (2011). (Takový závěr by přitom měl důležité implikace i pro hamiptera.) V takovém případě bychom totiž očekávali, že výrazně vyvinutá bude až u pohlavně dospělých jedinců.
    Objev kajuažary je důležitý hlavně tím, že vůbec poprvé je k dispozici pterosauří ontogenetická série sestávající z jedinců, kteří s jistotou patří ke stejnému druhu a kteří byli nalezeni v rámci jedné bone bed. Většina fosilií je navíc dochována trojrozměrně, což odstraňuje problémy spjaté s tím, jak zploštění zkresluje skutečnou morfologii. Postkraniální kostra kajuažary vykazuje jen málo ontogenetických rozdílů; autoři v ní nezaznamenali téměř žádné případy alometrického růstu (během kterého jednotlivé části těla mění svoje vzájemné proporce) a konstatují, že většina kostí svůj celkový tvar získala již u mláďat. Mezi výjimky patří prepubis* a kost krkavčí; jinak se však odlišnosti mezi mláďaty a dospělci omezují na velikost a počet srůstů. Tato skutečnost nasvědčuje tomu, že pterosauří mláďata byla nekrmivá (prekociální), ačkoli jistý stupeň rodičovské péče Manzig et al. (2014) nevylučují (k tématu pterosauří rodičovské péče na blogu viz některé předchozí články).

*Prepubis (česky nejspíš "předstydká kost") je část pánevního pletence jedinečná pro pterosaury (navzdory tomu, že stejný název bývá používán pro celou řadu struktur také u krokodýlů, ptáků nebo ptakopánvých). Není jisté, zda se jedná pouze o distální část kosti stydké, která se ke zbytku tohoto elementu připojovala kloubním (synoviálním) nebo vazivovým (syndesmotickým) spojením; či zda šlo o neomorfický (zcela nový) útvar (Claessens & Vickaryous 2008).

Lebeční materiál kajuažary, zachycující měnící se tvar premaxillárního hřebene v průběhu ontogeneze. Pruh měřítka odpovídá 5 cm. (Zdroj: Manzig et al. 2014: Figure 4)

    Velké morfologické rozdíly mezi juvenilními a dospělými jedinci naopak vykazoval lebeční hřeben. Zatímco u mláďat byl malý a silně sklopený dozadu (s horizontální rovinou svíral úhel přibližně 110°), v průběhu růstu se rychle zvětšoval a stával strmějším, až byla nakonec u dospělců jeho přední část téměř k horizontální ploše téměř kolmá (~90°).
    S výjimkou několika málo artikulovaných koster je velmi těžké zjistit, které kosti patřily stejnému jedinci, což zase v důsledku činí obtížným stanovit přesné zastoupení mláďat, subadultních exemplářů a dospělců. Většina kostí je však na pterosauří poměry velmi malá, takže lze usuzovat, že na lokalitě jednoznačně převládali juvenilní jedinci, zatímco dospělci – známí jen ze dvou lebek a tří pažních kostí – byli poměrně vzácní. Srovnání s ostatními tapejaridy naznačuje, že rozpětí křídel kajuažary se v průběhu ontogeneze pohybovalo mezi 65 cm a 2,35 metry.
    Objev tolika jedinců v těsné blízkosti podle autorů silně podporuje hypotézu, že se Caiuajara sdružovala do hejn. Život ve smečkách či stádech byl v minulosti už mnohokrát navržen na základě podobných důkazů pro celou řadu dinosaurů – pravděpodobně blízkých příbuzných pterosaurů –, ale u pterosaurů samotných byl až dosud doložen jen od pterodaustra a azhdarchida Quetzalcoatlus sp. Analýza paleoprostředí ukazuje, že lokalita, kde byly pozůstatky kajuažary nalezeny, bývala pouští s mokřadem zformovaným mezi písečnými dunami – jinými slovy, oázou. Nalezené nahromadění kostí zřejmě patří jedincům, kteří okolo oázy umírali v rozmezí mnoha let. Jejich kostry potom pravděpodobně určitou dobu ležely volně odkryté, než je nějaká jednorázová událost typu pouštní bouře smetla do jezera, na jehož dně se po přikrytí sedimentem dochovaly. Příčina smrti tolika pterosaurů zůstává neznámá, autoři však poukazují na značnou podobnost s nálezy dinosaurů uhynulými v důsledku sucha. Alternativním vysvětlením je, že Caiuajara byla tažným druhem a oázu navštěvovala jen příležitostně; Manzig et al. (2014) ale tento scénář považují za méně pravděpodobný než hypotézu o stálých koloniích.

Schematická rekonstrukce tvaru lebky u mláďat (bíle) a starších jedinců (růžově a červeně) taxonu Caiuajara. Ilustrace nezachycuje rozdíly v absolutních rozměrech. (Zdroj: Manzig et al. 2014: Figure 10)

Zdroje:

• http://blogs.scientificamerican.com/tetrapod-zoology/.../an-amazing-year-for-pterosaurs/
• http://en.wikipedia.org/wiki/Sinopterus
• http://en.wikipedia.org/wiki/Huaxiapterus
• Andres B, Clark JM, Xu X 2010 A new rhamphorhynchid pterosaur from the Upper Jurassic of Xinjiang, China, and the phylogenetic relationships of basal pterosaurs. J Vert Paleont 30(1): 163–87
• Andres B, Clark JM, Xu X 2014 The earliest pterodactyloid and the origin of the group. Curr Biol 24(9): 1011–6
• Claessens LPAM, Vickaryous MK 2008 A reevaluation of prepubic skeletal elements in archosaurs. J Vert Paleont 28(Suppl. to 3): 64A
• Kellner AWA, Campos DA 2007 Short note on the ingroup relationships of the Tapejaridae (Pterosauria, Pterodactyloidea). Bol Mus Nac N S Geol 75: 1–14
• Lü J-C, Unwin DM, Deeming DC, Jin X-S, Liu Y-Q, Ji Q 2011 An egg-adult association, gender, and reproduction in pterosaurs. Science 331(6015): 321–4
• Manzig PC, Kellner AWA, Weinschütz LC, Fragoso CE, Vega CS, Guimarães GB, Godoy LC, Liccardo A, Ricetti JHZ, de Moura CC 2014 Discovery of a rare pterosaur bone bed in a Cretaceous desert with insights on ontogeny and behavior of flying reptiles. PLoS ONE 9(8): e100005
• Pinheiro FL, Fortier DC, Schultz CL, De Andrade JAFG, Bantim RAM 2011 New information on Tupandactylus imperator, with comments on the relationships of Tapejaridae (Pterosauria). Acta Palaeont Pol 56(3): 567–80
• Vullo R, Marugán-Lobón J, Kellner AWA, Buscalioni AD, Gomez B, de la Fuente M, Moratalla JJ 2012 A new crested pterosaur from the Early Cretaceous of Spain: the first European tapejarid (Pterodactyloidea: Azhdarchoidea). PLoS ONE 7(7): e38900

    Reprodukční biologii pterosaurů se věnují i Prondvai & Stein (2014), kteří ve fosiliích azhdarchoida Bakonydraco* objevili nový typ kostní tkáně, nápadně se podobající tzv. medulární kosti známé od moderních ptáků a jiných dinosaurů. Jak název napovídá, medulární kost vystýlá vnitřní (endosteální) povrch medulární dutiny. Nejlépe zdokumentovaný je její výskyt v diafýze (válcovité střední části) dlouhých kostí, byla ale objevena i v řadě jiných kostí včetně žeber, pánevního a pažního pletence, a dokonce i – v menším množství – uvnitř lebky (Taylor & Moore 1953). Její tvorba je regulována pohlavními hormony a vzniklá tkáň nemá žádný mechanický význam, představuje ale zásobárnu vápníku nezbytnou pro tvorbu vaječných skořápek. Typická je pro ni vysoká porozita, hustota cév a aktivita osteoklastů (kost odbourávajících buněk). Tyto rysy činí medulární kost velmi labilní a dávají ji schopnost rychle uvolnit do krevního oběhu velká množství vápníku (Schweitzer et al. 2007).

*Bakonydraco může být buď tapejaridem (Andres et al. 2014), nebo azhdarchidem (Averianov 2014) – zdá se, že do určité míry kombinuje znaky obou skupin.

    Dokonce i u žijících ptáků byla medulární kost objevena poměrně pozdě – od holubů ji poprvé nahlásili až Kyes & Potter (1934). Od té doby byla objevena i u řady dalších moderních ptáků (včetně drůbeže a paleognátů), ale ne u žádných jiných žijících amniot (ačkoli Prondvai a Stein zmiňují experimenty, které dokázaly indukovat formování podobné tkáně u myší pomocí extrémně vysokých dávek estrogenů). Fosilie ukazují, že stejně jako mnoho dalších znaků spojovaných s ptáky, i medulární kost má svůj původ překvapivě hluboko v ptačí kmenové linii: nahlášena byla od bazálního ptáka konfuciusornise (Chinsamy et al. 2013), bazálního celurosaura tyrannosaura (Schweitzer et al. 2005), a dokonce i od ptakopánvého tenontosaura (Lee & Werning 2008).
    Při svém průzkumu synostotických mandibulárních symfýz (= vzájemně srostlých předních konců zubních kostí, tvořících špičku dolní části zobáku) azhdarchoida Bakonydraco, pocházejícího z pozdní křídy Maďarska, si Prondvai & Stein (2014) povšimli složitého systému dutin. Jejich prostorové uspořádání je vysoce proměnlivé, ale obzvlášť velké dutiny se vždy nachází ve středu symfýzy (tj. podél švu mezi oběma zubními kostmi) a směrem dozadu jednotlivé otvůrky splývají do větších dutin. Uvnitř i okolo těchto dutin jsou patrné známky intenzivní resorpce a opětovného tvoření kostní tkáně, přičemž u jedinců, kteří v době smrti stále ještě rostli, probíhaly tyto děje v ještě větším rozsahu než u jedinců, kteří již dosáhli kosterní dospělosti. Podle Prondvai a Steina jsou tyto rysy neslučitelné s hypotézou, že dutinky za života zvířete obsahovaly mandibulární větev trojklaného nervu nebo Meckelovu chrupavku, a navrhují, že se místo toho jednalo o medulární kost nebo její blízkou obdobu. Zvláště vysoce porézní kost, která vystýlá vnitřní povrch symfyzeálních dutinek u histologicky nejméně dospělých exemplářů, připomíná medulární kost mikroanatomickou polohou, morfologií a mikrostrukturou.

Příčný řez bakonydrakovou mandibulární symfýzou, ukazující velké množství zvláštní kostní tkáně podobné medulární kosti. (a) Tenký řez symfýzou pod polarizovaným světlem (výřez nahoře zachycen pod lamba destičkou) a (b) zadní část téže kosti pod polarizátorem. Je patrné, že v zadní části symfýzy jednotlivé dutiny obsahující medulární kost splývají. (c) Interpretační kresba založená na fotografii (a), zachycující rozložení jednotlivých typů kostní tkáně a mikroanatomii medulární kosti. (d) Detail na oblast vyznačenou v (c) modrým rámečkem pod polarizovaným světlem. (e) Interpretační kresba stejné oblasti. Zkratky: (Ds) horní strana symfýzy, (LAG) čáry zastaveného růstu – viz např. zde, (Ls) boční strana symfýzy, (Mb) tkáň podobná medulární kosti, (Mcr) výklenek dřeňové dutiny, (Nf) otvor pro vyživující cévy, (Pb) primární kost, (Vk) kýl na spodní straně symfýzy. (Modifikováno z Prondvai & Stein 2014: Figure 2)

    Prondvai & Stein (2014) vylučují možnost, že by tato zvláštní tkáň byla patologického původu – je přítomná u několika jedinců různého stáří. Připomínají také, že přítomnost medulární kosti u pterosaurů byla navržena už dříve: Chinsamy et al. (2009) zaznamenali v mimořádně velké stehenní kosti argentinského pterodaustra (V 382) velký objem kostní tkáně zformované ze stěn medulární dutiny. Prondvai a Stein naneštěstí nebyli schopni argentinskou fosilii přezkoumat osobně, a fotografie, které Chinsamy a spol. poskytli, nepostačují k potvrzení jejich hypotézy. I přesto je ale možné na základě publikovaných histologických dat říct, že se pterodaustrova zvláštní tkáň do značné míry podobá té bakonydrakově. O to překvapivější je proto zásadní rozdíl mezi oběma taxony: zatímco u pterodaustra je podezřelá tkáň přítomná přesně tam, kde bychom slušně vychovanou medulární kost očekávali (tj. v dlouhých kostech), Bakonydraco ji má tam, kde dosud od žádného žijícího ptáka ani jiného dinosaura zaznamenána nebyla. Prondvai & Stein (2014) navíc vyjmenovávají hned několik důvodů, proč je nepravděpodobné, že tato "medulární kost" měla reprodukční význam. Ze 7 prozkoumaných symfýz byla domnělá medulární kost přítomna jen u 4 exemplářů, mezi nimiž byli i dva nejmenší a tři nejrychleji rostoucí jedinci přítomní ve zkoumaném vzorku. Malé rozměry ještě samy o sobě neznamenají, že tito jedinci nebyli pohlavně dospělí – o neptačích dinosaurech se např. soudí, že pohlavní dospělosti dosáhli dlouho před dospělostí skeletální.* Problém je spíš v tom, že u reprodukčně aktivních jedinců je logické očekávat trade-off v podobě zpomaleného růstu, jelikož růst i reprodukce jsou náročné na energii. Přítomnost kostní tkáně související s reprodukční aktivitou u nejrychleji rostoucích jedinců z tohoto hlediska nedává smysl.

*Autoři však také připomínají, že dosud jediná známá pohlavně dospělá samice pterosaura, u které si můžeme být touto identifikací jistí – samice darwinoptera s vejcem dochovaným v kloakálním regionu, popsaná Lü'em a spol. (2011) – byla zároveň plně dospělá i kosterně.

    Také Prondvai a Stein se zapojují do diskuze o složení skořápky pterosauřích vajec. Znovu citují Chinsamy'ovou a spol. (2009), kteří přítomnost kalcitu ve skořápce MIC-V 246 považovali za důkaz toho, že tvorba vaječné skořápky vyžadovala produkci vápníku, a kteří podotkli, že tenkostěnné kosti pterosaurům zřejmě neumožňovaly získat tento vápník přímou resorpcí kortikální nebo endochondrální kostní tkáně, jako to dělají např. krokodýli. Prondvai & Stein (2014) jim ale oponují s tím, že množství vápníku nutné k vytvoření několik desítek mikrometrů tenké kalcitové vrstvičky bylo minimální, a pterosauři k němu žádnou specializovanou tkáň nepotřebovali. Na podporu tohoto tvrzení citují Steelovou (2008), podle níž mimořádná tenkost minerální části skořápky vysvětluje, proč v pterosauřích kostech nevidíme žádné zjevné zdroje vápenatých a fosfátových iontů (pterosauři postrádají hustý Haversův systém se sekundárními osteony) a – obecněji – žádné známky reprodukční resorpce. Ukazuje se navíc, že dokonce ani někteří žijící dinosauři medulární kost jako zdroj vápníku nepotřebují: Kirschbaum et al. (1939) zaznamenali u vrabce domácího (Passer domesticus) přítomnost medulární kosti jen v období nejvyšší aktivity vaječníků a Pahl et al. (1997) ji u vlaštovky stromové (Tachycineta bicolor), vlhovce hnědohlavého (Molothrus ater) a sýkory koňadry (Parus major) nenašli vůbec.
    Pokud ale podivná kostní tkáň v bakonydrakově mandibulární symfýze nesloužila jako zásobárna vápníku pro účely reprodukce, je otázkou, jakou funkci vlastně plnila. Prondvai & Stein (2014) považují za nepravděpodobné, že by měla biomechanický význam. Je možné, že šlo o rezervoár vápníku vytvářený speciálně pro období nejrychlejšího růstu. Této hypotéze ale odporuje fakt, že kromě tří rychle rostoucích juvenilních exemplářů byla medulární kost nalezena i ve vůbec největší symfýze, která podle histologického rozboru patřila dospělci, a také pterodaustrův femur s medulární kostí popsaný Chinsamy'ovou a spol. (2009) patřil největšímu a nejstaršímu z prozkoumaných exemplářů. Je možné, že se mimořádně vysoká spotřeba vápníku objevovala v různých fázích pterosauří ontogeneze z rozdílných příčin (mezi které mohl patřit růst, reprodukce, migrace nebo nedostatek zdrojů), a tkáň podobná medulární kosti tak byla ukládána v periodách napříč celým životem zvířete.

Dva nesporné příklady medulární kosti. (A) Příčný řez střední částí stehenní kosti slepice (Gallus gallus f. domestica), zachycující houbovitou medulární kost zasahující hluboko do dřeňové dutiny a obklopující již přítomné kostní trámečky. (B) Příčný řez kostí pštrosa emu (Dromaius novaehollandiae), zachycující tenkou vrstvičku medulární kosti jasně oddělenou od okolní kosti kortikální. Zkratky: (CB) kortikální kost, (ELB) endosteální laminární kost, (MB) medulární kost, (T) kostní trámce. (Modifikováno z Schweitzer et al. 2005: Figure 1).

    Neobvyklá endosteální kostní tkáň přítomná u bakonydraka a V 382 podle autorů nejspíš představuje "zkompaktnělou" medulární kost podobnou tomu, co lze občas vidět u nosnic. U těch je při tvorbě vaječných skořápek resorbována dokonce i strukturální kost, a slepice proto musejí její ztrátu kompenzovat tím, že medulární kostní tkáň přemění na novou kortikální kost. Podle Prondvai a Steina tomu mohlo být u pterosaurů podobně, a poukazují na to, že pterosauři – nebo přinejmenším Bakonydraco – v každém případě po celý život disponovali velmi dynamickým systémem recyklace kostní tkáně. Přijatelnou alternativou je možnost, že nově odhalená kostní tkáň je ve skutečnosti alveolární kostí, která usazuje zuby v zubních jamkách. Alveolární kost je podobně jako kost medulární velmi metabolicky aktivní, což se projevuje i v jejich podobné struktuře (oba typy kosti jsou vysoce porézní). Tato hypotéza má ale poměrně zásadní slabinu: Bakonydraco byl – stejně jako všichni azhdarchoidi – bezzubý. Aby si alveolární kost udržel, musela by tato tkáň v průběhu evoluce azhdarchoidů z ozubených předků získat nějakou neznámou sekundární funkci. U žijících savců je navíc vznik alveolární kosti indukován signály ze zubní lišty, a ztráta zubů proto nevyhnutelně vede k absenci alveolární kosti.
    Od běžné medulární kosti známé od ptáků a jiných dinosaurů se bakonydrakova tkáň výrazně odlišuje svým omezeným výskytem. K bakonydrakovi sice nemohou být s jistotou přiřazeny žádné postkraniální pozůstatky, ale žádná z pterosauřích dlouhých kostí, které byly nalezeny na stejné lokalitě jako diagnostické symfýzy, nic podobného medulární kosti neobsahuje. To je významný rozdíl oproti moderním ptákům, kde je tato tkáň přítomná napříč celou kostrou a nejvíc se soustředí právě do dlouhých kostí. Je možné, že evoluci pterosauří medulární kosti omezovaly neznámé biomechanické zábrany, které se na ptáky nevztahují.
    Podle Prondvai a Steina je možné, že rozdíly v povaze medulární kosti pterosaurů a dinosaurů znamenají, že obě skupiny tuto tkáň vyvinuly nezávisle na sobě. Preferují však alternativní vysvětlení, podle kterého jde o další homologii, která obě skupiny spojuje (v rozporu s Bennettovou hypotézou, podle níž jsou pterosauři bazální archosauriformové). Je ale možné, že medulární kost společného předka dinosaurů a pterosaurů ještě neměla reprodukční funkci a význam při tvorbě vaječné skořápky získala až u dinosaurů. Pozastavují se nad tím, zda je v takovém případě správné nazývat pterosauří tkáň medulární kostí: záleží na tom, zda se při definici tohoto pojmu omezíme jen na histologické a mikroanatomické charakteristiky, nebo zda do ní explicitně zahrneme reprodukční funkci. V prvním případě by možná bylo nutné přehodnotit dosud uznávané tvrzení, podle kterého je tato kostní tkáň unikátní pro samice ve snáškovém cyklu.

Zdroje:

• Andres B, Clark JM, Xu X 2014 The earliest pterodactyloid and the origin of the group. Curr Biol 24(9): 1011–6
• Averianov A 2014 Review of taxonomy, geographic distribution, and paleoenvironments of Azhdarchidae (Pterosauria). ZooKeys 432: 1–107
• Chinsamy A, Chiappe LM, Marugán-Lobón J, Gao C-L, Zhang F-J 2013 Gender identification of the Mesozoic bird Confuciusornis sanctus. Nature Comms 4: 1381
• Chinsamy A, Codorniú L, Chiappe LM 2009 Palaeobiological implications of the bone histology of Pterodaustro guinazui. Anat Rec 292(9): 1462–77
• Kirschbaum A, Pfeiffer CA, van Heuverswyn J, Gardner WU 1939 Studies on gonad-hypophyseal relationship and cyclic osseous changes in the English sparrow, Passer domesticus. Anat Rec 75: 249–63
• Kyes P, Potter TS 1934 Physiological marrow ossification in female pigeons. Anat Rec 60(4): 377–9
• Lee AH, Werning S 2008 Sexual maturity in growing dinosaurs does not fit reptilian growth models. Proc Natl Acad Sci USA 105(2): 582–7
• Lü J-C, Unwin DM, Deeming DC, Jin X-S, Liu Y-Q, Ji Q 2011 An egg-adult association, gender, and reproduction in pterosaurs. Science 331(6015): 321–4
• Pahl R, Winkler DW, Graveland J, Batterman BW 1997 Songbirds do not create long-term stores of calcium in their legs prior to laying: results from high-resolution radiography. Proc R Soc B 264(1379): 239–44
• Prondvai E, Stein KHW 2014 Medullary bone-like tissue in the mandibular symphyses of a pterosaur suggests non-reproductive significance. Sci Reports 4: 6253
• Schweitzer MH, Elsey RM, Dacke CG, Horner JR, Lamm E-T 2007 Do egg-laying crocodilian (Alligator mississippiensis) archosaurs form medullary bone? Bone 40: 1152–8
• Schweitzer MH, Wittmeyer JL, Horner JR 2005 Gender-specific reproductive tissue in ratites and Tyrannosaurus rex. Science 308(5727): 1456–60
• Steel L 2008 The palaeohistology of pterosaur bone: an overview. Zitteliana B28: 109–25
• Taylor TG, Moore JH 1953 Avian medullary bone. Nature 172(4376): 504–5

Umělecká rekonstrukce taxonu Hamipterus tianshanensis, srovnávající samce s větším, vpředu zakřiveným hřebenem (nahoře) a samici s menším, dozadu posunutým hřebenem (dole). (Modifikováno z Martill 2014: Figure 1, kredit: Zhao Chuang)

    Další zajímavou práci o pterosauřích vejcích, spojenou i s popisem nového taxonu, publikovali Wang et al. (2014) v žurnálu Current Biology. Jako holotyp druhu Hamipterus tianshanensis byla ustanovena kompletní, zřejmě samičí lebka s katalogovým číslem IVPP V18931.1. Mezi autapomorfie nového pterosaura patří např. hákovitý výběžek na špičce zubní kosti, dobře vyvinutý hřeben na nadtýlní (supraokcipitální) kosti, nebo laterální (boční) distální (prstům bližší) zápěstní kost s dolů skloněným, bodcovitým výběžkem. Zajímavé je, že dvě zhruba stejně velké lebky vykazují nápadné rozdíly ve tvaru premaxillárního hřebene: u jedné z nich je hřeben větší, s drsnějším povrchem, silně zakřiveným předním okrajem, a posunutý dopředu (začíná před šestou zubní jamkou); druhá má hřeben menší, méně drsný, a posazený více vzadu (za šestou jamkou). Autoři interpretují jedince s větším hřebenem jako samce a jedince s menším hřebenem jako samici. Je dále pravděpodobné, že na kostěný hřeben navazoval rozsáhlejší hřeben z měkkých tkání. Kromě typového materiálu pozůstatky hamiptera zahrnují asi 40 dalších exemplářů, které dohromady reprezentují téměř kompletní kostru. Znaky jako trojúhelníkovitě tvarovaný distální synkarpál (kost vznikající srůstem distálních – prstům bližších – zápěstních kůstek) a krkavčí kost větší než lopatka ukazují na příslušnost ke kladu Pteranodontoidea, zároveň se ale zdá, že Hamipterus nespadá do žádné z jeho hlavních podskupin (Anhangueridae, Istiodactylidae, klad tvořený pteranodonem a – pokud věříme v jejich validitu – jeho nejbližšími příbuznými typu dawndraka a geosternbergie). To potvrdila i fylogenetická analýza založená na jedné z novějších verzí Kellnerovy datové matice (Wang et al. 2012).
    Fosilie popisované Wangem a spol. (2014) pocházejí od jedinců z různých ontogenetických stadií. Nejnápadnější odlišností dospělců oproti mláďatům jsou rozšířené přední špičky horní i dolní čelisti; stejný rozdíl (ale v menším rozsahu) byl zaznamenán i od bazálnějšího pterodaktyloida Ctenochasma elegans. Ačkoli i hamipterův postkraniální materiál v sobě kombinuje pozůstatky dospělců a nedospělých jedinců, absence artikulovaných koster činí jejich rozeznávání obtížným – autoři zde vkládají své naděje do chystaného histologického výzkumu.
    Autoři jsou při navrhování sexuálního dimorfizmu jako možného vysvětlení pro pozorovanou variaci opatrní. Poukazují na to, že i přes existenci několika výjimek bývají u žijících sauropsidů samci větší než samice, a právě na tento fakt se spoléhají při identifikaci odhalených morfotypů. Stručně také shrnují dva dosavadní návrhy na výskyt pohlavního dimorfizmu u pterosaurů, z nichž oba zůstávají kontroverzní. Bennett (1992, 1994, 2001) nalezl u obou druhů pteranodona (P. longiceps a Pteranodon/Geosternbergia sternbergi) konzistentní vzorec variace, v němž rozdíly v tělesných rozměrech korelovaly s tvarem lebečního hřebene a šířkou pánevního kanálu. Kellner (2010) ale tyto odlišnosti interpretoval jako znaky s taxonomickým významem, přestože jejich pohlavně dimorfický původ zcela nevyloučil. Jiní autoři však vůči Kellnerově splittingu zůstávají skeptičtí (Witton 2013: 174), a pokud mají pravdu, šlo by o nepřímou podporu pro hypotézu Wanga a spol. V obou případech – u pteranodona i hamiptera – by menší lebeční hřeben charakterizoval samice. Sexuální dimorfizmus byl nahlášen i od wukongopterida darwinoptera (Lü et al. 2011), kde se měl projevovat naprostou absencí lebečního hřebene spíše než jeho odlišným tvarem – jak poznamenávají Wang et al. (2014), to by bylo se situací u hamiptera spíše v rozporu. Ještě více než u pteranodona navíc u darwinoptera panuje nejistota, zda údajný samičí morfotyp nereprezentuje spíše samostatný druh. Jak už po publikaci studie Lü'a a spol. konstatoval Darren Naish a jak nyní připomínají i Wang a spol., známe už jednoho wukongopterida bez lebečního hřebenu (taxon Kunpengopterus Wang et al. 2010), a existence dalšího podobného taxonu by proto nebyla zvlášť překvapivá.

Podle Wanga a spol. (2014) lebky na obrázcích (A) a (E) reprezentují samice, zatímco (B), (D) a (F) patří samcům. Je-li tato hypotéza správná, samci hamiptera se od samic odlišovali větším a tlustším hřebenem, který byl na lebce posazený blíž ke špičce zobáku a měl silněji zakřivený přední okraj. Na obrázku (C) jsou navrhované rozdíly názorně ilustrovány: světle šedá plocha zachycuje samičí hřeben, tmavě šedý obrys s bílými čarami potom hřeben samčí. Zkratky: (f) kost čelní, (fora) otvor slzné kosti, (j) kost jařmová, (la) kost slzná, (ltf) dolní spánkové okno, (m) maxilla, (naof) nasoantorbitální okno, (or) očnice, (p) kost temenní, (pm) předčelistní kost, (pmcr) hřeben na předčelistní kosti, (po) kost zaočnicová, (pplf) postpalatinální okno, (q) kost čtvercová, (so) kost nadtýlní, (sq) kost šupinová, (sstf) druhotné podspánkové okno, (stf) podspánkové okno, (te) zuby, (utf) horní spánkové okno. Každý pruh měřítka odpovídá 5 cm. (Zdroj: Wang et al. 2014: Figure 3)

    Kromě čtyřicítky koster materiál hamiptera zahrnuje i pět trojrozměrně dochovaných vajec, čímž čínský pterosaur snadno trumfuje v předchozím článku zmiňovaného pterodaustra. Vejce jsou protáhlá, lehce asymetrická a vnější povrch jejich skořápky je hladký. Většina z nich je asi 34 mm široká a 59 až 65 mm vysoká, pouze jedno je výrazně menší (30 × 23 mm) a zřejmě nebylo v době smrti embrya plně vyvinuté. Všechna vejce vykazují výrazné propadliny, které ale nevedly k rozlomení skořápky, jako by tomu bylo u typického archosauřího vejce. Na druhou stranu drobné trhlinky a praskliny naznačují, že skořápka nebyla ani zcela kožovitá, což potvrzuje i skenovací elektronová mikroskopie: pod tenoučkou skořápkovou membránou (asi 11 µm) byla přítomná asi 60 µm silná vrstva uhličitanu vápenatého. Podobně jako u pterodaustra, i zde tedy vejce stálo někde na půl cesty mezi stavem typickým pro žijící šupinaté (kožovitá skořápka) a stavem známým od žijících ptáků a krokodýlů (tvrdá, tlustá skořápka). Wang et al. (2014) tuto stavbu přirovnávají k vejcím dnešních užovkovitých (Colubridae): i u těch je přítomna zhruba 60 µm tenká minerální vrstva překrytá kožovitou membránou, která je ale se zhruba 200 µm výrazně tlustší, než je tomu u hamiptera. Podle autorů je ale možné, že i hamipterova vejce měla in vivo membránu daleko tlustší, což by také pomohlo vysvětlit vysoký stupeň zachování jejich vnějšího povrchu.
    Stejně jako Grellet-Tinner et al. (2014), i autoři hamipterova popisu v tomto místě přecházejí ke srovnávání s dosud popsanými vejci. Poukazují mj. na to, že "bradavkovitá" ornamentace na vnějším povrchu, nahlášená od vůbec prvního popsaného pterosauřího vejce (Wang & Zhou 2004), nepřímo svědčí o přítomnosti tvrdé skořápky. Na druhou stranu JZMP-03-03-2, další čínské pterosauří vejce, popsané z Číny jen o několik měsíců později (Ji et al. 2004), mělo mít skořápku zcela kožovitou, bez známek jakékoli kalcitové vrstvy; a ke stejnému závěru dospěli i Lü et al. (2011) ve svém popisu darwinopterova vejce, na jehož povrchu jsou patrné záhyby, ale žádné praskliny – což opět naznačuje přítomnost měkké, kožovité skořápky. Wang et al. (2014) zmiňují i tenkou mineralizovanou vrstvičku (asi 30 µm) na pterodaustrově vejci MIC-V 246, zároveň ale poukazují na to, že vzhledem k fragmentárnímu dochování skořápky není jisté, zda pokrývala vejce po celém jeho povrchu, nebo pouze v určitých místech. (MIC-V 778 tyto pochyby vyvrací, Wang et al. (2014) ale při publikaci své práce ještě neměli data Grellet-Tinnera a spol. k dispozici.) Autoři konstatují, že stavba hamipterových vajec je zřejmě pro pterosaury typická, čemuž by odpovídala i shoda s daty od pterodaustra získanými z MIC-V 778.

Fosilie taxonu Hamipterus tianshanensis, zahrnující kosterní materiál i trojrozměrně dochovaná vejce. (A) V jediném bloku horniny je přítomna nekompletní lebka (IVPP V18933.1), kterou autoři na základě malého hřebenu interpretují jako samičí; zvětralý zbytek vejce, které tento samici možná patřilo (IVPP V18933.2), a četné postkraniální elementy. (B) Pohled z opačné strany na dvě pažní kosti vyznačené rámečkem v (A). (C) Blok horniny s fragmentem lebky (IVPP V18932.1), kterou lze na základě velkého hřebene začínajícího nad pátou zubní jamkou přiřadit samci, a výborně dochovaným vejcem (IVPP V18932.2), jehož splasklý tvar zdánlivě svědčí o přítomnosti měkké kožovité skořápky. (D) Detail na vejce zobrazené v (C). (E) Srovnání dalšího deformovaného hamipterova vejce (IVPP V18937) s vejcem žijící užovky Elaphe. Obě vejce jsou si podobná tvarem i rozměry, pouze to pterosauří ale vykazuje drobné praskliny, což naznačuje, že vaječná skořápka byla u hamiptera méně ohebná než u užovky. Zkratky: (car) zápěstí, (cv) krční obratle, (dc) distální karpál, (dv) hřbetní obratle, (eg) vejce, (fo) pneumatický otvor na pažní kosti, (gas) břišní žebra, (hu) pažní kost, (mt) nártní kost, (nf) otvor pro vyživující cévy, (obfo) obturátorový otvor, (pel) pánev, (phd4) prstní článek křídelního prstu, (prca) proximální karpál, (scp) suprakondylární výběžek, (sk) lebka, (te) zuby, (l) levý, (r) pravý (?) nejisté určení. Pruhy měřítka odpovídají 5 cm v (A), 2 cm v (B) a (E), 10 cm v (C) a 1 cm v (D). (Modifikováno z Wang et al. 2014: Figures 2 a 5)

    Martill (2014) v popularizačním článku, který studii Wanga a spol. doprovázel, nabídl dvě možná vysvětlení, proč se čínská vejce tvrdostí skořápky liší od těch argentinských. Podle první hypotézy vyvinuly různé skupiny pterosaurů odlišné typy vajec: zatímco argentinský Pterodaustro patřil mezi archeopterodaktyloidy, zatímco čínská vejce měl patřit "ornitocheiridům" (sensu Unwin 2001 – což v názvosloví Andrese a spol. [2014], které na blogu používám, odpovídá skupině Ornithocheirae, složené z anhangueridů a ornitocheiridů sensu stricto) a konkrétně snad taxonu Yixianopterus (Unwin & Deeming 2008). Takový scénář by odpovídal tomu, co navrhli Grellet-Tinner et al. (2014) při svém srovnání s gekony, kde i relativně blízce příbuzné taxony snášejí vejce s odlišnými typy skořápky. Je ale nutno dodat, že vejce darwinoptera a zvláště hamiptera takový scénář komplikují: Hamipterus byl totiž blíže příbuzný Ornithocheirae než pterodaustrovi, a všechny tři taxony byly coby pterodaktyloidi blíže příbuzní sobě navzájem než darwinopterovi. Možná je proto pravděpodobnější druhé vysvětlení, které Martill (2014) navrhuje. Podle toho jsou rozdíly ve stavbě skořápky jen zdánlivé a ve skutečnosti jde o tafonomický artefakt: původní minerální vrstva se mohla v některých případech rozpustit; nebo se naopak mohly minerály vysrážet na původně čistě organickém podkladu. Na základě skvěle dochovaných vajec hamiptera se Martill stejně jako Wang et al. (2014) kloní k závěru, že pterosauří vejce obecně byla mineralizovaná – ačkoli jen velmi tence.
    Hamipterova vejce téměř jistě nepochází z jediné snůšky, čemuž napovídá jak skutečnost, že nebyla nalezena pohromadě, nýbrž smíšená s kosterním materiálem, tak i jejich vzájemné velikostní rozdíly (menší vejce mohla být snesena později než ta větší). Jejich asociace s kostrami dospělých i nedospělých jedinců napovídá tomu, že Hamipterus se sdružoval do skupin. V hnízdních koloniích zřejmě zahrabával vejce do písku podél břehů řek a sladkovodních jezer, čímž je chránil před vysušením. Svou studii Wang et al. (2014) uzavírají s pro paleontologii typickým prohlášením, že ačkoli hamipterovy fosilie poskytují důležitý vhled do pterosauří reprodukční biologie, řada otázek stále nadále zůstává otevřená.

Zdroje:

• http://scienceblogs.com/tetrapodzoology/2011/02/10/darwinopterus-pterosaur-with-egg/
• Andres B, Clark JM, Xu X 2014 The earliest pterodactyloid and the origin of the group. Curr Biol 24(9): 1011–6
• Bennett SC 1992 Sexual dimorphism of Pteranodon and other pterosaurs, with comments on cranial crests. J Vert Paleont 12(4): 422–34
• Bennett SC 1994 Taxonomy and systematics of the Late Cretaceous pterosaur Pteranodon (Pterosauria, Pterodactyloidea). Occ Pap Nat Hist Mus 169: 1–70
• Bennett SC 2001 The osteology and functional morphology of the Late Cretaceous pterosaur Pteranodon. Part I. General description and osteology. Paläontogr Abt A 260: 1–112
• Grellet-Tinner G, Thompson M, Fiorelli LE, Argañaraz E, Codorniú L, Hechenleitner EM 2014 The first pterosaur 3-D egg: Implications for Pterodaustro guinazui nesting strategies, an Albian filter feeder pterosaur from central Argentina. Geosci Front 5(6): 759–65
• Ji Q, Ji S-A, Cheng Y-N, You H-L, Lü J-C, Liu Y-Q, Yuan C-X 2004 Pterosaur egg with a leathery shell. Nature 432(7017): 572
• Kellner AWA 2010 Comments on the Pteranodontidae (Pterosauria, Pterodactyloidea) with the description of two new species. An Acad Bras Ciênc 82(4): 1063–84
• Lü J-C, Unwin DM, Deeming DC, Jin X-S, Liu Y-Q, Ji Q 2011 An egg-adult association, gender, and reproduction in pterosaurs. Science 331(6015): 321–4
• Martill DM 2014 Palaeontology: which came first, the pterosaur or the egg? Curr Biol 24(13): R615–7
• Unwin DM 2001 An overview of the pterosaur assemblage from the Cambridge Greensand (Cretaceous) of Eastern England. Mitt Mus Natkd Berl, Geowiss Reihe 4: 189–221
• Unwin DM, Deeming DC 2008 Pterosaur eggshell structure and its implications for pterosaur reproductive biology. Zitteliana B28: 199–207
• Wang X-L, Kellner AWA, Jiang S-X, Cheng X 2012 New toothed flying reptile from Asia: close similarities between early Cretaceous pterosaur faunas from China and Brazil. Naturwiss 99(4): 249–57
• Wang X-L, Kellner AWA, Jiang S-X, Wang Q, Ma Y-X, Paidoula Y, Cheng X, Rodrigues T, Meng X, Zhang J-L, Li N, Zhou Z-H 2014 Sexually dimorphic tridimensionally preserved pterosaurs and their eggs from China. Curr Biol 24(12): 1323–30
• Wang X-L, Zhou Z-H 2004 Pterosaur embryo from the Early Cretaceous. Nature 429(6992): 621
• Witton WP 2013 Pterosaurs: Natural History, Evolution, Anatomy. Princeton: Princeton Univ Press